植物精油(essential oils，EOs)是从植物中提取的、具有一定挥发性的油状液体的总称，其在植物中分布广泛，可从花、叶、根、皮或全植物中提取。植物精油属于芳香化合物，具有较强的挥发性、疏水性，不溶于水，但可溶于有机溶剂和脂类[1]。植物精油按其化学成分可分为四类，萜类是其中最为常见、含量最多的，如金合欢烯、茴香醇等；第二类是芳香族化合物，其含量仅次于萜烯类化合物，主要包括酚类、醛类、酮类、酯类及一些衍生物等，如麝香草酚、桂皮醛等；第三类是脂肪族化合物，常见的有香茅精油中的异戊醛、乙酸乙酯等；第四类是含氮和含硫的化合物，大部分存在于辛香料植物中，如洋葱中的三硫化合物等[2]。不同成分的植物精油所发挥的作用和功能也不尽相同，如抑菌、杀虫、抗氧化、抗炎症和抗癌活性等[3]。植物精油还具有天然绿色、安全无残留、香味独特等优点，目前已广泛应用于农业杀虫剂、食用香精、食品保鲜防腐剂和化妆品等领域，也可用于心血管疾病、糖尿病、老年痴呆症、癌症、类风湿性关节炎等多种疾病的治疗[4-5]。
病原微生物是引起食品安全问题和疾病的微生物，抗菌素在病原菌防治中扮演重要角色，但过多使用会产生耐药性。植物精油具有良好的抑菌活性，被认为是天然抑菌剂，在病原微生物防控方面具有广阔的发展前景。本文将分别从植物精油对细菌、真菌和病毒的抑制活性和机制进行综述，旨在为植物精油作为天然抑菌剂在食品工业等领域的进一步研究和应用提供依据。
1 抗细菌作用
由于种类和官能团位置的不同，植物精油对细菌的作用效果和机制不尽相同。目前的研究表明，植物精油抗细菌作用的机制主要有：(1)破坏细菌的细胞壁膜完整性；(2)影响细菌核酸和蛋白质的合成；(3)干扰细菌细胞代谢过程。
植物精油通过改变细胞壁膜完整性发挥抑菌作用。研究表明，植物精油可直接接触细菌的细胞壁膜，改变细胞膜的极性，导致细胞内外质子失衡，细胞壁膜结构发生不可逆损伤，通透性增加，使细胞内重要金属离子以及核酸、蛋白质等生物大分子外渗，引起细胞死亡[6]。植物精油主要通过以下方式影响细胞膜结构：(1)通过改变细胞膜的通透性来破坏细胞膜结构。TANG等[7]研究发现砂仁精油对耐甲氧西林金黄色葡萄球菌(methicillin-resistant Staphylococcus aureus, MRSA)具有良好抑菌活性，可以改变其细胞形态，增加细胞膜的通透性，破坏细胞壁膜完整性，使得细胞内的酶、核酸等重要生物大分子流出，导致MRSA死亡。YIN等[8]研究发现肉桂醛可以破坏嗜水气单胞菌(Aeromonas hydrophila)细胞膜通透性，造成细胞壁膜破裂，细胞质外泄，细胞内部空化，影响蛋白质代谢，抑制嗜水气单胞菌的生长。石超等[9]研究发现反式肉桂醛会对复原婴幼儿牛乳中阪崎克罗诺肠杆菌(Cronobacter sakazakii)细胞膜的通透性产生影响并使细胞破碎瓦解。袁中伟等[10]以耐甲氧西林金黄色葡萄球菌USA300为受试菌，探究了百里香酚对其细胞壁膜的影响，结果表明，百里香酚对USA300细胞壁和细胞膜具有破坏作用，通透性显著增加，并干扰其正常的二分裂，抑制USA300的生长繁殖。GUO等[11]研究发现赤砂精油可以影响大肠杆菌细胞膜的骨架结构，从而影响膜完整性并使膜通透性增加，导致细胞内重要生物大分子泄漏，使得大肠杆菌的生长受到抑制。(2)植物精油还可作用于细菌外膜蛋白或磷脂分子，从而影响膜蛋白结构以及脂肪酸在细胞膜中的比例和结构。多酚提取物可以降低枯草芽孢杆菌(Bacillus subtilis)细胞膜中直链脂肪酸和异支脂肪酸的比例，从而影响膜的流动性，阻碍枯草芽孢杆菌正常的细胞生长和分裂[12]。MARCHESE等[13]研究发现百里香油可以抑制蛋白质的合成，导致细菌外膜蛋白结构发生显著变化，发挥抑菌作用。此外，百里香酚、香芹酚和肉桂醛可影响大肠杆菌O157∶H7、金黄色葡萄球菌、鼠伤寒沙门菌(Salmonella enterica serovar typhimurium)和荧光假单胞菌(Pseudomonas fluorescens)细胞膜脂肪酸结构和比例，不饱和脂肪酸C18∶2trans和C18∶3cis含量下降，而饱和脂肪酸(特别是C17∶0)含量则有所增加[14]。
植物精油亦可作用于细胞壁及其合成相关酶。王桂清等[15]研究了辽细辛精油对灰葡萄孢菌(Botrytis cinerea)细胞壁降解酶的影响，发现辽细辛精油能激活细胞外的果胶甲基转移酶、果胶酶、细胞外C1和蛋白酶活性。ZHANG等[16]研究发现，肉桂精油可对大肠杆菌细胞壁造成损伤，抑制细胞壁组分的合成，从而起到抑菌杀菌作用。由于细胞壁的构成不同，植物精油对革兰氏阳性菌和阴性菌效果也不同。通常，革兰氏阳性菌比阴性菌对植物精油更敏感。革兰氏阳性菌细胞壁大多由肽聚糖组成，这使得疏水分子很容易穿透细胞，并在细胞壁和细胞质内发挥作用。革兰氏阴性菌细胞壁除了有肽聚糖层外，还有一层由脂多糖相连的磷脂外膜，因此，革兰氏阴性菌更具耐药性。研究表明，粉椒挥发油对金黄色葡萄球菌和单核增生李斯特菌(Listeria monocytogenes)有较明显的抑菌活性，但对革兰氏阴性菌无效[17]。NAKSANG等[18]研究发现，芍药挥发油对蜡样芽孢杆菌(Bacillus cereus)、金黄色葡萄球菌和单核细胞增生李斯特菌具有较强的抑菌活性，抑菌活性为0.1%～0.3%(体积分数)。段伟丽等[19]通过比较艾蒿精油对金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌、大肠杆菌的抑制效果，发现精油对金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌、大肠杆菌的最低抑菌浓度(minimum inhibitory concentration，MIC)分别为2.5、5、10 μL/mL。
植物精油对细菌核酸和蛋白质合成的影响。李亚茹等[20]研究发现萜烯类成分能够降低细胞内氧化反应的水平，从而影响核酸修复。PENG等[21]发现，黄连素可以通过增加细菌的细胞膜通透性、破坏细菌细胞膜结构，同时抑制蛋白质和DNA的合成，从而导致无乳链球菌最终死亡。植物精油及其主要成分不仅能阻遏DNA合成，还能抑制基因的表达。MUTHAIYAN等[22]研究了无萜冷榨巴伦西亚橙精油对金黄色葡萄球菌生长的影响，发现该精油能够引起与抑制细胞壁合成一致的基因表达变化，包括氨基酸生物合成、细胞包膜、中央中介代谢、DNA代谢、蛋白质合成和信号转导，同时能够触发细胞裂解。
植物精油对细菌能量代谢的影响。QIAN等[23]研究发现香草酸可以改变耐碳青霉烯类阴沟肠杆菌(carbapenem-resistant Enterobacter cloacae)细胞内ATP的浓度。其他研究人员发现，麝香草酚可抑制沙门氏菌ATP合成酶活性，影响柠檬酸代谢途径，进而干扰三羧酸循环进程[24-25]。何静如等[26]研究发现(-) -β-蒎烯主要是通过破坏沙门氏菌细胞形态和结构，导致离子的泄漏，增强三羧酸循环中琥珀酸脱氢酶和α-酮戊二酸脱氢酶的活力以及降低ATP含量，干扰其能量代谢过程来实现抑菌作用。
本课题组一直致力于精油对水产病原微生物(主要为弧菌)抑菌活性和机制的研究。发现柠檬醛对溶藻弧菌(Vibrio alginolyticus)具有良好的抑菌活性，MIC为0.125 mg/mL。柠檬醛处理可使溶藻弧菌培养液电导率和丙二醛含量增加，同时场发射扫描电子显微镜观察表明，柠檬醛可作用于溶藻弧菌细胞壁和细胞膜，造成细胞壁膜的破损[27]。此外，柠檬醛对副溶血弧菌(Vibrio parahaemolyticus)RIMD2210633也显示出良好的抗菌活性，MIC为0.125 mg/mL。柠檬醛可引发细胞膜脂质过氧化，导致细胞膜受损，而引起胞内物质的外泄。扫描电镜观察进一步证实了柠檬醛的作用靶点为细胞膜和细胞壁，可引起细胞壁膜的内陷、皱缩、破损甚至断裂。在斑马鱼感染实验中，斑马鱼注射了经柠檬醛处理的溶藻弧菌后，其表现出死亡率降低以及感染症状减轻等现象[28]。
2 抗真菌作用
植物精油可对真菌的细胞膜和细胞壁造成影响。TIAN等[29]研究发现，莳萝油抑制黄曲霉细胞生长的主要作用机制是破坏其正常的甾醇生物合成途径，导致麦角甾醇合成减少，对细胞膜造成直接损伤，从而改变质膜结构，造成黄曲霉细胞的完整性缺失。米嘉琦等[30]评价了肉桂醛、丁香酚、柠檬醛、香芹酮、香叶醇、己醛6种植物源精油对芒果胶孢炭疽菌(Colletotrichum gloeosporioides PenZ)的抑菌机理，结果表明肉桂醛对芒果胶孢炭疽菌有很强的抑制作用，破坏其细胞壁膜的完整性，导致膜的通透性显著增加，从而使细菌死亡。李路等[31]探究了p-茴香醛对柑橘酸腐病菌的抑制作用和机制，发现p-茴香醛能够破坏酸腐病菌菌丝体细胞壁完整性，同时对细胞膜造成损伤，使得酸腐病菌菌丝呈现褶皱、干瘪、不规则等现象。戴向荣等[32]研究显示发现肉桂醛对黄曲霉(Aspergillus flavus)孢子的细胞质膜可造成氧化损伤，影响其完整性和透过性，从而抑制其生长。植物精油能够穿透和破坏真菌细胞壁和细胞质膜，从而导致线粒体膜的解体。植物精油还可影响离子通道，特别是Ca2+，破坏线粒体膜的极化，从而降低膜电位。膜流动性的这种变化可能导致电解质渗漏，并阻碍细胞色素C途径、蛋白质代谢和钙离子摄取。
植物精油影响真菌核酸和蛋白质的合成。罗曼等[33]采用相差显微镜、扫描电镜、单细胞凝胶电泳分析技术，从膜、细胞器和细胞内大分子水平研究了柠檬醛对黄曲霉孢子的影响。结果显示，柠檬醛进入细胞后，一方面损伤了黄曲霉孢子细胞质膜，使其弹性下降，导致细胞膜功能丧失；另一方面可增加磷酸二酯键断裂频率，导致细胞核DNA损伤；同时还可损伤细胞壁膜上的功能脂质蛋白，导致蛋白大分子的非功能性聚集，从而使得细胞、细胞器和大分子失去正常的结构和功能，最终导致黄曲霉孢子失去萌发能力。植物精油还可影响真菌毒素合成基因的表达水平。DA SILVA BOMFIM等[34]研究发现，迷迭香精油在质量浓度为250 g/mL(15.3%)时抑制了黄曲霉的菌丝生长。经迷迭香精油处理后黄曲霉毒素B1和B2的产生受到了抑制，说明迷迭香精油可能直接作用于毒素的生物合成，进而影响黄曲霉菌的产毒能力。YAGUCHI等[35]通过实时荧光定量PCR法分析了从洋甘菊和桉树中分离的早熟素II和薄荷酮对禾谷镰刀菌(Fusarium graminearum)产毒基因tri4、tri5、tri6、tri10转录的影响。结果表明早熟素II对tri4、tri5的转录抑制最为明显，而tri6、tri10转录水平也分别在培养48和96 h后显著降低，呈现剂量依赖性；当薄荷酮的体积分数为300或1 000 μL/mL时，能够明显抑制4种产毒基因的mRNA水平。
植物精油对真菌细胞能量代谢的影响。TIAN等[29]发现，莳萝精油可抑制黄曲霉线粒体ATP酶和脱氢酶的活性，导致ATP含量明显下降，使细胞正常能量代谢受阻。罗曼等[36]研究发现，黄曲霉经柠檬醛处理后，与对照组相比线粒体受到了损伤，表面呈现皱褶、形态不规则、结构混乱、表面不光滑的现象，而且线粒体氧化还原苹果酸脱氢酶和琥珀酸脱氢酶的能力明显下降，呼吸速率显著降低。上述结果表明柠檬醛不仅会损伤黄曲霉细胞的线粒体结构，降低细胞的能量合成和代谢，而且还能减少代谢过程中ATP和还原型辅酶 Ⅱ 等的合成量，从而降低氧化还原力，不可逆地抑制核酸、蛋白质、脂类及糖的合成而导致细胞死亡。
3 抗病毒作用
近年来研究证明，植物精油具有巨大的抗病毒潜力。牛至和丁香精油对几种未转化的RNA和DNA病毒(如腺病毒3型、脊髓灰质炎病毒和柯萨奇病毒B1)有强抗病毒活性[37]。NAGY等[38]发现，未成熟和成熟的果皮油在2.5 μL/mL的浓度下对H5N1病毒有中等抑制作用。鼠尾草、薄荷、奇异果、鹰爪草和羊茅精油等对人类疱疹病毒1型和2型均有抗病毒活性[39]。
对于包膜病毒，植物精油可干扰包膜功能，使包膜解体而导致病毒灭活。ASTANI等[40]研究了八角茴香精油、丁香酚、反式茴香脑等抗氧化物对HSV-1病毒(herpes simplex virus type 1)的抗病毒作用，发现HSV-1颗粒在植物精油的作用下直接失活，推测主要作用于其包膜，导致包膜解体。此外，有学者提出精油及其化学成分由于亲脂性可用于SARS-CoV-2感染控制，精油可穿透SARS-CoV-2病毒包膜并导致其破裂[41]。对于无包膜病毒，有研究表明，牛至精油可直接作用于诺如病毒衣壳，致使衣壳直径增大，膨胀解体[42]。
少数植物精油还可影响病毒核酸和蛋白质。POURGHANBARI等[43]研究了山茱萸(柠檬薄荷)精油和奥司他韦对H9N2亚型禽流感病毒(avian influenza A virus，AIV)的体外抗病毒活性及其协同作用。结果发现，不同浓度的柠檬薄荷精油可以抑制流感病毒的复制。反式激活蛋白(transactivator，Tat)是HIV转录所必需的蛋白质，与HIV复制所需的TAR-RNA相互作用，形成Tat/TAR-RNA复合物。FERIOTTO等[44]研究发现百里香、香茅、迷迭香挥发油可直接与Tat蛋白相互作用，使得Tat/TAR-RNA复合物不稳定。
4 结论
病原微生物是引起食品安全问题和疾病的重要元凶，随着人们对健康生活品质的追求，抗菌素因其微生物耐药性及体内残留等问题逐渐在相关行业限用甚至禁用，开发新型抑菌剂成为亟待解决的问题。越来越多的植物精油展现出良好的体外抑菌活性，本文分别从植物精油对细菌、真菌和病毒的抑制活性和机制进行综述，目前植物精油对病原微生物的抑制机制主要体现在3个方面：(1)破坏细胞壁膜结构；(2)影响生物大分子合成；(3)紊乱能量代谢。植物精油是环境友好型的天然抑菌剂，在食品、医疗等相关领域病原微生物危害防控方面具有广阔的发展前景。
5 展望
由于植物精油的广谱抑菌活性和绿色安全性等特点，使得其在食品、医药、农业等行业越来越受到重视。目前，关于植物精油的抑菌机制主要集中于对细胞壁膜完整性和通透性的影响。但是，目前对于植物精油如何靶向作用于细胞膜和细胞壁的内在分子机制尚不清楚，后期可通过代谢组学或转录组学等方法，比较不同浓度或不同作用时间下抑菌剂处理后代谢物和总的基因转录的变化，明确抑菌剂对病原微生物细胞壁和细胞膜合成相关代谢通路的影响，从分子、基因水平深度研究精油抗菌、抗病毒的作用机理。目前对于植物精油的抑菌活性主要集中在体外研究，后续应进一步针对不同动物模型开展体内及临床安全性评价试验。此外，植物精油具有易挥发、不稳定等特点，限制了其进一步应用，可加强微胶囊包被以及纳米乳液或纳米颗粒等技术的研究，提高其稳定性。
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