目前食品杀菌技术大多采用传统的热杀菌技术。热杀菌技术虽然可以有效地杀灭食品中的微生物，但同时也会改变食品本身的一些特性，包括营养成分、风味、色泽和新鲜度。姜黄素介导的光动力冷杀菌技术是一种以姜黄素为光敏剂的新型冷杀菌方法，在保证具有一定杀菌效果的同时，也能保持食品本身的营养成分和感官特性。姜黄素的最大激发波长为425 nm[1]，处于激发态的姜黄素将能量传递给周围的氧分子，产生活性氧引起生物大分子氧化和细胞损伤[2-3]，导致食品中的微生物细胞死亡。本文重点介绍了姜黄素介导光动力冷杀菌技术(curcumin-mediated photodynamic cold pasteurization technology, CMPDT)在食品中的应用进展，同时，对影响姜黄素介导光动力冷杀菌技术杀菌效果的因素进行了总结。为未来食品杀菌过程中应用姜黄素介导光动力冷杀菌技术提供参考。
1 姜黄素介导的光动力冷杀菌技术
1.1 姜黄素
姜黄素(C21H20O6)是从姜科植物姜黄根茎中提取的小分子质量多酚类化合物，是一种天然光敏剂和食品添加剂[4]，具有安全性高、来源广、无污染等优点和食品染色、抗菌、抗肿瘤等功能[5]。姜黄素味苦，具有芳香、辛辣的气味，因此姜黄素不用于调味甜点和蛋糕，而是用于米饭、肉类和鱼类菜肴等食品中。姜黄素作为着色剂可添加至酱卤制品中并增加酱卤制品的风味[6]。姜黄素作为天然光敏剂对单增李斯特菌、金黄色葡萄球菌、大肠杆菌、沙门氏菌等有强烈的杀灭效果。
1.2 杀菌原理
光动力冷杀菌技术处理过程主要涉及光敏剂、光和氧分子。处于基态的光敏剂吸收所需波长的光跃迁至激发态进而发生一系列光化学反应，产生大量的活性氧，导致细胞坏死和凋亡[7]。当光敏剂吸收特定波长的光后，形成不稳定的单重激发态。单重激发态的光敏剂容易失去能量，退回到单线态的基态。所以单重激发态的光敏剂可以通过一种称为“系统内跨越”的形式，形成更稳定的三重激发态。三重激发态光敏剂有充足时间将其能量与氧分子相互作用产生单线态氧，这种反应被称作Ⅱ型光化学反应。涉及电子的转移形成自由基正负离子的Ⅰ型光化学反应，也可使激发态光敏剂发生电子转移形成活性氧。和Ⅰ型光化学反应相比，Ⅱ型光化学反应更容易产生活性氧，因此许多光敏剂包括姜黄素都被认为是Ⅱ型光化学反应机制来产生活性氧[4,7]。
姜黄素的光毒性不但对食品中微生物有杀灭作用，而且针对微生物形成的生物被膜具有一定的清除效果。在食品加工过程中，pH、温度、湿度等环境因素会使食品生产设备表面以及食品表面容易产生生物被膜，生物被膜是指包裹在细胞外的微生物组织聚集体，是由群体感应(quorum sensing, QS)系统控制形成的[8]。GAYANI等[9]表明姜黄素作为光敏剂可以影响细菌QS系统，破坏生物膜的结构，从而对生物被膜产生清除效果。BONIF
CIO等[10]使用姜黄素冷杀菌技术可使英诺克李斯特菌的生物膜细胞降低4.9 lgCFU/mL。檀利军等[11]发现，随着姜黄素浓度和光照时间的增加，生物被膜粗糙度显著增加。生物被膜粗糙度的增加将极大地促进姜黄素附着在生物被膜表面，这可能进一步有助于增强CMPDT的杀菌能力。因此，CMPDT可以清除食品生产设施表面以及食品表面产生的生物被膜。
1.3 对细菌细胞的损伤
微生物经过CMPDT处理后，其细胞膜以及细胞内成分，特别是蛋白质、RNA和DNA发生了显著变化。通过共聚焦激光扫描显微镜可以观察到生物膜中显著的结构改变和显著降低的黏附能力[12]。BHAVYA等[13]证明，CMPDT能够破坏膜的完整性和渗透性，导致细胞内物质的大量泄漏。此外，除了细胞壁损伤和细胞质物质的释放，在光动力处理洋葱伯克霍尔德氏菌后，还观察到基因组DNA的显著损伤和蛋白质表达的降低。有研究证明[14]，CMPDT可以降低RecA蛋白(一种依赖ATP的蛋白质，参与DNA修复、重组和生物膜形成)的表达，抑制微生物DNA的修复。
HUANG等[12]研究发现光照强度对DNA有显著的影响，而对蛋白质损伤影响不明显，并且观察到微生物的RNA有显著损伤，其损伤程度也与姜黄素浓度直接相关。使用扫描和透射电子显微镜观察微生物的外部和内部结构变化，发现细胞表面的形态已经变形。增加姜黄素浓度和光照强度对细胞形态没有显示出任何显著影响，但可以加速微生物细胞质的降解。
2 姜黄素介导的光动力冷杀菌技术在食品中 的应用
2.1 杀菌效果
姜黄素的光吸收峰在400～500 nm，可以被波长<500 nm的蓝光激发，进而对食品中的微生物产生杀灭效果。由于蓝光的穿透能力较差，CMPDT通常被认为是一种表面杀菌方法。因此，它主要用于食品或加工设施表面微生物菌的灭活。DE OLIVEIRA等[15]研究表明，将姜黄素溶液(10 mg/L, pH 3.0)喷洒在接种了大肠杆菌O157∶H7的莴苣、菠菜和番茄上，光照强度为20.4 kJ/m2，最终大肠杆菌O157∶H7降低了3 lgCFU/mL，对产品的颜色和质地没有不利影响。它能够减少水果和蔬菜上微生物的污染情况，降低食源性疾病的风险。CMPDT还可以延长水果的货架期，AL-ASMARI等[16]对枣进行了实验，喷洒姜黄素的浓度为1～2 mmol/L，可以使枣在室温下的保存期延长1倍，并减少腐败微生物的出现。CMPDT不仅对水果、蔬菜等食品有较好的杀菌效果，对于水产品、肉等食品也有一定程度的杀菌效果。表1列举了CMPDT对几种典型食品的杀菌效果。
表1 各种食品经姜黄素介导光动力杀菌处理及其效果
Table 1 The effect of curcumin mediated photodynamic pasteurization on various foods
食品种类微生物处理参数杀菌效果参考文献莴苣 菠菜 大肠杆菌O157∶H710 mg/L,pH 3.0,20.4 kJ/m23 lgCFU/mL[15]番茄 橙汁 金黄色葡萄球菌100 μmol/L,3 h2.3 lgCFU/mL[17]大肠杆菌O157∶H7哈密瓜沙门氏菌50 μmol/L,60 min1.8 lgCFU/mL[18]单增李斯特菌牡蛎 迪茨氏菌10 μmol/L,3.6 J/cm2低于最低检测限10 CFU/mL[19]枯草芽孢杆菌水产品副溶血性弧菌3 μmol/L,8 min 每秒辐照剂量E=3.80 mJ/cm27 lgCFU/mL[11]腐败希瓦氏菌10 μmol/L,8 min 每秒辐照剂量E=3.80 mJ/cm2
2.2 对食品感官特性的影响
CMPDT对于食品的感官特性有较好的保护作用。HU等[20]通过测定即食水母中挥发性盐基氮(total volatile basic nitrogen, TVB-N)的含量，评估CMPDT对即食水母的质量的影响。贮存14 d后，经过明矾处理的即食水母的TVB-N值达到6 mg/100g，而采用CMPDT处理的样品TVB-N值显著降低，说明CMPDT对即食水母的保存有较好的效果。HU等[20]对比了经过CMPDT处理后的即食水母和未经过处理的即食水母的营养成分，研究发现CMPDT处理后的即食水母的水分含量、脂肪、蛋白质、碳水化合物没有发生显著变化，说明CMPDT能够有效地保持即食水母中的营养成分。同时也对经过CMPDT处理过的即食水母进行了感官评价，通过对气味、质地、总体偏好的评估显示了经过CMPDT处理的即食水母具有更好的风味和品质。LIU等[21]研究了CMPDT对牡蛎品质和货架期的影响，光动力处理后牡蛎的保存期从8 d延长至12 d。与对照组相比，CMPDT组的总游离氨基酸含量(对照组：234.30 mg/100g，CMPDT：813.02 mg/100g)较高，游离脂肪酸含量(对照组：0.071 mEq/L，CMPDT：0.0455 mEq/L)较低。这表明处理后的牡蛎腐败微生物的代谢水平较低，CMPDT对延长牡蛎货架期和提高牡蛎品质有积极作用。但文章中并未提及长时间的光照可能会引起的温度小范围上升，温度的升高会导致牡蛎进一步失水，从而对其整体外观以及感官特性产生负面影响。HUANG等[22]通过硬度、颜色、肌肉纤维的完整性探究了CMPDT对三文鱼品质的影响，并且用磁共振成像分析来评估三文鱼的新鲜度。结果表明CMPDT有效地防止了三文鱼颜色的变化，延缓了水分的流失，从而保持了其质地和感官特性。
2.3 与其他杀菌技术耦合
由于CMPDT对食品内部的杀菌效果较差。因此，可以采用和其他冷杀菌技术耦合来增强杀菌效果。通过将CMPDT与超声波处理技术相结合，增强了CMPDT对橙汁的杀菌效果[13]。结果显示，橙汁中金黄色葡萄球菌和大肠杆菌的菌落总数分别降低了2.35、4.26 lgCFU/mL。与单独进行CMPDT处理相比，两种杀菌技术的耦合对食品中的微生物有更好的杀菌效果。HU等[20]研究证明，3.5%明矾和CMPDT处理即食海蜇在4 ℃条件下的货架期可延长达1个月，与10%明矾作为防腐剂的保鲜效果相似。这显示了两种方法耦合处理作为杀菌和保鲜技术的潜力，以减少食品中化学防腐剂的用量。
CMPDT除与其他冷杀菌技术耦合外，还可以与各种抗生素、抑菌剂以及强金属耦合对微生物进行协同杀菌。CMPDT耦合环丙沙星已经显示了对金黄色葡萄球菌和鼠伤寒沙门氏菌有更好的杀菌效果[23-24]。通过添加钴与姜黄素进行复合，钴-姜黄素复合物的抗菌活性显著增强[25]。这些协同效应表明姜黄素和不同的杀菌材料进行复合，会显著提高姜黄素复合物的抗菌特性。
2.4 与其他冷杀菌技术比较
尽管CMPDT的发展有很大进步，但它并不适用于所有食品，并且该技术本身还存在一定的缺陷：对食品内部存在的微生物杀灭效果较差以及杀菌过程中长时间光照可能会引起眼部不适。表2列举了不同杀菌技术的优缺点以及应用范围。
表2 不同冷杀菌技术的比较
Table 2 Comparison of different cold pasteurization techniques
杀菌技术名称原理优点缺点实际应用超高压杀菌技术[26]蛋白质高级结构被破坏,细菌细胞膜损伤从而导致微生物死亡对食品的感官特性和营养成分影响较小成本较高,需要合适的设备和包装材料,影响灭菌效果的因素较多在食品工业中的应用包括各种食品,如水产品类、肉类和即食肉制品、蔬菜制品、果汁、果酱和酸奶等高压脉冲电场杀菌技术[27]电击穿和电穿孔导致细胞膜破裂和细胞死亡能耗低,处理时间短,不易造成污染,杀菌效果好由于脉冲会引起电化学反应导致气泡的产生,应用在固体食品时,局部会产生爆炸,较危险应用在肉制品以及液体饮料杀菌方面,降解农作物中的残留农药,减少食品添加剂的使用辐照杀菌技术[28]利用γ射线对食品进行照射产生的两种化学反应,导致细胞死亡温度变化小,无有害物质残留,过程管理简单由于是放射线杀菌,对杀菌环境和操作人员要求较高应用在一些新鲜蔬果,香辛料,肉制品,水产品以及谷物和豆类产品中高压二氧化碳杀菌技术[29]高压,高酸,厌氧环境下,使微生物和酶失活节约能源,安全无毒,不会对环境造成破坏,保留食品原有的风味关于高压二氧化碳灭菌机制研究还不够全面,应用在实际食品中存在局限性应用在果蔬汁,酱肉制品,生食鸡蛋等食品中光动力冷杀菌技术[7]特定波长的光源激发光敏剂后,产生超氧阴离子和单线态氧引发细胞坏死和凋亡成本较低,原料简单,能够保持食品原有的色泽和风味需要特定的,对人体无害光敏剂,固定波长的光源应用在水产品,食品包装,果蔬,酱卤制品等
2.5 姜黄素在食品中溶解度的提高
姜黄素虽然能添加在许多食品中，但如何更好地溶解在食品中，保持姜黄素的光动力活性，是CMPDT杀灭微生物过程中需要克服的问题。姜黄素难溶于水，易溶于乙醇，在中性、酸性溶液中呈黄色，在碱性溶液中呈红褐色[30-32]。姜黄素的溶剂、温度、搅拌速度、溶解时间等条件，都会影响姜黄素的溶解速率[33]。以混合时间为例，与10 min混合相比，48 h混合可获得姜黄素在大豆油中更高的溶解度。
由于姜黄素在水中的溶解度较低，限制了其在食品基质中的分散性和利用率。为了解决这一问题，G
MEZ-ESTACA等[34]开发了电液雾化法制备了直径达1.2 μm的姜黄素明胶微粒。包埋后姜黄素的水溶性和利用率都显著提高(分别是市售姜黄素的38.6倍和11.3倍)。LAI等[35]制备了姜黄素-β-环糊精复合物作为新型光敏剂，证实了姜黄素-β-环糊精复合物在蓝光照射下也能产生活性氧，对金黄色葡萄球菌，单增李斯特菌，大肠杆菌有更强的杀菌效果。无论是制备姜黄素明胶微粒，还是制备姜黄素复合物等新型光敏剂都是以提高CMPDT对微生物的杀菌效果为目的，使CMPDT适用于不同类型的食品。
虽然对提高姜黄素在食品中的溶解度的研究已经取得了一定的进展，但姜黄素是不可以无限量的添加到食品当中。欧洲食品安全局将姜黄素定义为非致癌化合物，并授权其在欧盟用作食品添加剂[36]。美国食品药品监督管理局认证姜黄素为安全的食品添加剂。作为食品添加剂，GB 2760—2016 《食品安全国家标准 食品添加剂使用标准》规定了姜黄素在不同食品中的使用量，在冷冻饮品(食用冰除外)中最大使用量是0.15 g/kg；在可可制品、巧克力和巧克力制品(包括代可可脂巧克力及制品)以及糖果中最大使用量是0.01 g/kg；在面糊(如用于鱼和禽肉的拖面糊)、裹粉、煎炸粉中的最大使用量是0.3 g/kg；在装饰糖果(如工艺造型，或用于蛋糕装饰)、顶饰(非水果材料)和甜汁、方便米面制品以及调味糖浆中的最大使用量是0.5 g/kg。
3 影响食品中姜黄素介导的光动力冷杀菌效 果的因素
3.1 姜黄素的浓度
姜黄素浓度是影响CMPDT杀菌效果的重要因素。HUANG等[12]证实了CMPDT与姜黄素浓度有关，采用平板计数法对单增李斯特菌的菌落总数进行检测。当光照强度为0.54 J/cm2，姜黄素浓度为0.2 μmol/L时，单增李斯特菌的菌落总数减少了4.2 lgCFU/mL，当姜黄素浓度增加至1 μmol/L时，单增李斯特菌的菌落总数低于平板计数法的最低检测限。但于金珅等[2]发现较高的姜黄素浓度可能会使杀菌效果降低，这可能是因为姜黄素的浓度过高会产生自我屏蔽作用，阻止有效的蓝光传输到姜黄素分子内，可影响CMPDT对微生物的杀菌效果[37]。
3.2 光照强度
除姜黄素浓度外，光照强度也可能会影响CMPDT杀菌效果。当光照强度从0.11 μJ/cm2增加到0.54 μJ/cm2时，单增李斯特菌的菌落总数显著下降。当光照强度增加到1.62 μJ/cm2时，单增李斯特菌的菌落总数低于最低检测限度[12]。当姜黄素浓度为0.75 μmol/L时[38]，光照强度从10 μJ/cm2增加到100 μJ/cm2。金黄色葡萄球菌的菌落总数减少量由1.51 lgCFU/mL～7.58 lgCFU/mL。光照强度的增加还能增强CMPDT对微生物形成的生物被膜的清除效果，ABDULRAHMAN等[39]发现，当光照强度从5 μJ/cm2增加到10 μJ/cm2时，生物被膜的清除效果显著增强。
3.3 菌株种类
CMPDT已被证明对食品中的多种微生物有效，但针对不同的微生物所产生的杀菌效果并不相同。ZHENG等[8]发现CMPDT处理不同细菌时，要达到相似的杀菌效果，所需要的姜黄素浓度和光照强度等条件是有差异的。PENHA等[40]发现姜黄素介导的光动力冷杀菌技术对微生物杀菌效率的差异是微生物外部结构的差异引起的。CMPDT最主要的作用部位是细菌的外部结构，革兰氏阴性菌呈现复杂的外膜，具有两个脂质双层，作为细胞和环境之间的物理和功能屏障，因此，革兰氏阴性菌对CMPDT有很强的抗性。而大多数革兰氏阳性菌细胞具有由肽聚糖层构成的厚壁，具有相对高的孔隙率和渗透性，这使CMPDT对革兰氏阳性菌有较强的杀灭效果[41]。
3.4 酸碱度
食物pH也可能对杀菌效果有一定的影响，大多数食物都是酸性的，但也有例外，比如蛋黄，它是碱性的。对食物酸碱度起主要作用的酸因食品种类而异。例如，苹果中的主要酸是苹果酸，而菠萝中的主要酸是柠檬酸。因为这些酸具有不同的大小和极性，这影响了它们渗透细胞膜的能力。所以会引起细菌细胞的不同反应[42-43]。
酸碱度对杀菌效果的重要性主要体现在两项研究中，第一项研究[42]评估了细胞外酸碱度(4.5～9.5)对大肠杆菌O157∶H7、梅毒螺旋体和单核细胞增生李斯特菌在光照下的杀菌效果。结果显示，革兰氏阳性菌单核细胞增生李斯特菌在显著酸性的酸碱度(4.5)下对光照更敏感，而两种革兰氏阴性菌在显著碱性的酸碱度下更敏感。虽然革兰氏阳性菌在酸性的酸碱度下更高的敏感性可以解释为它们缺乏外膜，但对于革兰氏阴性菌更大的敏感性，作者假设是由于革兰氏阴性菌在碱性环境下膜脂质的皂化作用。第二项研究[42]评估了苹果酸、柠檬酸和乳酸在相同的pH值(4.5)下对4种食源性病原体的影响。其中乳酸是最有效的，其次是柠檬酸和苹果酸。这可能是因为苹果酸只能降低细胞内的酸碱度，而乳酸和柠檬酸在进入细胞时具有破坏细胞膜的额外能力。
4 结论与展望
CMPDT对食品中的微生物有较好的杀菌效果，延缓食品的腐败，延长货架期，对食品的感官特性影响较小。CMPDT的杀菌效果很大程度上取决于姜黄素在不同食品基质中的溶解度，所以许多研究制备了新型的姜黄素复合材料来提升在食品中的溶解度。CMPDT还可以结合其他冷杀菌技术或其他抗菌剂，对食品中的微生物有更高效的杀灭效果。但CMPDT仍存在一些缺点：(1)不能穿过食品表层，对食品内部进行杀菌，更适用于食品设备以及食品包装材料的表面杀菌;(2)食品中不同种类的微生物、食物的pH都会影响CMPDT的杀菌效果。针对CMPDT的特点，我们可以进一步研究：(1)开发更高效的姜黄素复合物的新型光敏剂，在蓝光的激发下更快速的产生活性氧;(2)提高姜黄素在水环境中的溶解度，还可以提高细胞对姜黄素的摄取量，从而提高光动力杀菌的效率;(3)在食品包装材料中加入姜黄素或姜黄素复合物，在蓝光的照射下，使包装材料本身对食品中的微生物具有一定的杀灭能力。
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