鸡毛菜(Brassica rapa L.Chinensis Group.)属十字花科蔬菜，又名青菜，是小白菜幼苗的俗称[1]，因富含胡萝卜素、抗坏血酸(ascorbic acid,AsA)以及多种矿物质而深受市场欢迎[2]。然而鸡毛菜作为鲜嫩叶类菜，采后极易受到微生物污染而发生腐败，贮存期平均损耗率达30%以上[3]，造成严重的经济损失。目前鸡毛菜主要采用物理低温的方式进行贮存保鲜[4]，最佳贮存时间为3～5 d，而市场上尚未见专用于鸡毛菜的保鲜剂。目前常见的蔬菜保鲜剂多为化学保鲜剂[5-7]，随着人们对食品安全要求的日益提高，研究和开发适用于鸡毛菜等嫩叶类蔬菜保鲜的天然、绿色保鲜剂，对降低蔬菜损耗，促进产业绿色发展具有重要意义。
嫩叶类蔬菜水分含量高、营养丰富，使得采摘后蔬菜切口处污染的微生物得以快速繁殖，造成蔬菜品质大幅下降，因此，嫩叶类蔬菜的微生物控制成为其贮存保鲜的关键因素之一[8]。ε-聚赖氨酸(ε-polylysine，ε-PL)是一种由白色链霉菌发酵产生的新型天然抑菌物质，具有安全性高、抗菌谱广、作用pH范围宽、热稳定性高等优点[9]。其在日本、美国等国家食品行业中获得广泛应用。2014年国家卫计委批准ε-聚赖氨酸盐酸盐在蔬菜保鲜中应用，目前国内仍以实验研究阶段为主[10-11]。FAN等[10]采用23 W/L超声和0.4 g/L ε-PL复合处理鲜切莴苣，其微生物增长受到抑制，4 ℃贮藏12 d，AsA含量减少量降低了44.02%。李立[11]使用0.10 g/L的ε-PL和10 g/L的AsA溶液浸泡鲜切杭白菜，低温贮藏7 d，质量损失率不超过4%，色泽等感官指标维护较好。
本文以嫩叶蔬菜鸡毛菜为研究对象，考察ε-PL复合肉桂提取物(cinnamon extract,CE)对鸡毛菜品质及微生物的影响，响应面优化ε-PL与肉桂提取物的复配比例，并最终通过高通量测序技术探讨ε-PL复合肉桂提取物对鸡毛菜菌群结构和多样性的影响，解析复合保鲜剂的抑菌保鲜机制，为其在嫩叶类蔬菜保鲜中的应用提供理论指导。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
材料：鸡毛菜品种为“华王”，购于上海市乾溪菜市场。
试剂：ε-PL，浙江新银象生物工程有限公司；肉桂提取物，湖南先伟实业有限公司；抗坏血酸，郑州伟丰生物科技有限公司；其他试剂均购自国药集团化学试剂有限公司。
1.2 仪器与设备
ME3002电子天平，梅特勒-托利多仪器(上海)有限公司；BCD-312 WDPV电冰箱，上海海尔集团公司；SW-CJ-2FD净化工作台，苏州净化设备有限公司；ZXDP-A2160电热恒温培养箱，上海智城分析仪器制造有限公司；LDZX-75KBS立式压力蒸汽灭菌器，上海申安医疗器械厂；DK-8D电热恒温水槽，上海恒一科学仪器有限公司；SCIENTZ-11L无菌均质器，宁波新芝生物科技有限公司。
1.3 试验方法
1.3.1 样品预处理
将新鲜鸡毛菜分成两组，对照组(CK)和试验组(T)，对照组用纯净水浸泡，试验组用复合保鲜剂溶液浸泡后捞出，沥干鸡毛菜表面多余水分，装入保鲜袋，4 ℃贮藏，每3 d(试验当天为第1天)测定鸡毛菜的菌落总数及AsA含量。
1.3.2 单因素试验设计
单因素试验中，研究ε-PL质量浓度对鸡毛菜贮藏品质的影响时，作用时间为10 min，CE的质量浓度为0.40 g/L，ε-PL的质量浓度分别为0.20、0.40、0.60、0.80、1.00 g/L；研究CE质量浓度对鸡毛菜贮藏品质的影响时，作用时间为10 min，ε-PL的质量浓度为0.40 g/L，CE的质量浓度分别为0.20、0.40、0.60、0.80、1.00 g/L；研究作用时间对鸡毛菜贮藏品质的影响时，CE的质量浓度为0.40 g/L，ε-PL的质量浓度为0.40 g/L，作用时间分别为5、10、15、20、25 min。
1.3.3 响应面试验设计
根据单因素试验结果，选择ε-PL质量浓度、CE质量浓度以及作用时间作Box-Behnken试验设计，以4 ℃贮藏13 d的鸡毛菜的菌落总数(Y1)和AsA含量(Y2)为响应值，试验因素和水平设计见表1。考察复合保鲜剂对鸡毛菜贮藏品质的影响。
表1 Box-Behnken试验因素与水平
Table 1 Factors and levels of Box-Behnken test
水平A(CE质量浓度)/(g·L-1)B(ε-PL质量浓度)/(g·L-1)C(作用时间)/min-10.400.4015.0000.600.6020.0010.800.8025.00
1.3.4 复合保鲜剂效果验证
根据响应面试验得到的最佳保鲜剂配方，测定鸡毛菜的菌落总数和AsA含量，验证复合保鲜剂对鸡毛菜贮藏品质的影响，并测定鸡毛菜的微生物多样性，分析复合保鲜剂的作用机制。
1.3.5 指标测定
AsA含量测定：参照GB 5009.86—2016《食品安全国家标准 食品中抗坏血酸的测定》，采用2,6-二氯靛酚滴定法。菌落总数测定：参照GB 4789.2—2016《食品安全国家标准 食品微生物学检验 菌落总数测定》。微生物多样性测定：蔬菜样品取0.5 g于超低温冰箱保存，送往上海美吉生物医药科技有限公司，采用Illumina MiSeq测序技术进行样品测定，并进行聚类和多样性分析。感官评价参照表2。
表2 鸡毛菜的感官评分
Table 2 Sensory scores of B. rapa
注：此表为累计加分制，对各项评分结果相加得到最终评分。90分以上：非常新鲜；80～89分：新鲜；70～79分：较为新鲜；60～69分：不新鲜；低于60分：完全不新鲜或出现腐烂
项目评分标准分值/分鲜绿,明亮有光泽21～25鲜绿,明亮无光泽16～20颜色绿色,小部分外层叶片泛黄11～15叶片黄化加重,黄化率<1/36～10黄化率≥1/3,无光泽1～5叶片、茎部平整,形态饱满,水分充足21～25叶片边微卷,茎部平整16～20形态叶片边微卷,茎部微萎蔫,茎与根连接完好11～15叶边卷曲增多,茎部萎蔫,外层梗开始脱落,有些叶片出现老化6～10叶边卷曲增多,茎部萎蔫,梗与梗分离,老化腐烂比例增大1～5清香味浓郁21～25清香味减弱16～20气味清香味消失,无异味11～15叶片稍有腐烂或发酵的味道6～10腐烂味加重1～5叶片及叶梗硬挺21～25叶片及叶梗较硬挺,些许失水16～20质地硬度继续下降,失水增多,部分软化11～15可食部分萎蔫率<1/36～10可食部分腐烂、萎蔫率≥1/31～5
1.4 数据处理
所有试验重复3次，取平均值。数据统计分析采用IBM SPSS Statistics 26.0，制图软件采用Origin 8.0，响应面试验设计采用Design-expert 12.0。
2 结果与分析
2.1 单因素试验分析
2.1.1 ε-PL质量浓度对鸡毛菜菌落总数和保鲜效果的影响
鸡毛菜营养丰富，含水量高，容易滋生微生物发生腐败变质[12]。由图1-a可知，保鲜剂组在贮存期1～7 d，对鸡毛菜微生物控制均显著好于CK组(P<0.05)。CK组菌落总数从第1天的5.39 lgCFU/g增加至6.43 lgCFU/g，增长量为19.29%，已经腐败变质；而仅添加0.20 g/L ε-PL+0.40 g/L CE的保鲜剂组菌落总数为5.86 lgCFU/g，增长量降低了8.73%，鸡毛菜感官品质良好；在7～13 d，发现试验中ε-PL和CE复合保鲜剂组的抑菌效果明显优于CE单独使用时的抑菌效果(P<0.05)，表明尽管CE同样具有一定的抑菌作用，但ε-PL和CE复合保鲜剂表现出更佳的抑菌特性。同时发现在7～13 d，0.60～1.0 g/L ε-PL+0.40 g/L CE复合保鲜剂组的菌落总数接近，但明显小于0.20～0.40 g/L ε-PL+0.40 g/L CE复合保鲜剂组的菌落总数(P<0.05)，说明现有体系中，0.60 g/L的ε-PL质量浓度已经达到较好抑菌效果。
AsA是重要的抗氧化物质，是蔬菜营养品质的重要理化指标。由图1-c可知，鸡毛菜贮藏过程中AsA含量呈下降趋势。1～7 d，CK组鸡毛菜的AsA含量下降了58.89%，感官评分为42.50分，鸡毛菜发生腐烂，失去商业价值，而同时复合保鲜剂组的AsA含量仅下降了25.25%～33.16%，感官评分为72.90～87.00分，鸡毛菜菜叶鲜绿、无褶皱，品质仍良好。第10天，单独使用CE的保鲜剂组，AsA含量下降了61.52%，鸡毛菜褶皱卷曲，出现异味，失去商业价值，但同时ε-PL和CE复合保鲜剂组的AsA下降量为29.82%～42.24%，仅出现少数绿叶边缘卷曲，无异味，进一步说明ε-PL通过增强微生物控制，可以达到对鸡毛菜的抗氧化性和感官品质的保护作用；第13天，复合保鲜剂组的AsA减少量达到40.00%以上，鸡毛菜均出现褶皱，蔬菜开始出现异味，接近贮存极限；其中，0.60 g/L ε-PL+0.40 g/L CE保鲜剂组的感官评分较优于其他组(P<0.05)(图1-b、图1-c)。袁园等[13]利用等离子体活化水处理鲜切生菜，4 ℃贮藏4 d AsA损失量为29.30%，贮藏10 d菌落总数达到6.22 lgCFU/g，而本试验0.60 g/L ε-PL+0.40 g/L CE复合保鲜剂组，鸡毛菜4 ℃贮藏7 d AsA损失量为25.25%，贮藏10 d菌落总数达到5.80 lgCFU/g，说明保鲜效果较好。
a-ε-PL质量浓度对鸡毛菜菌落总数的影响；b-ε-PL质量浓度对鸡毛菜感官评分的影响；c-ε-PL质量浓度对鸡毛菜抗坏血酸含量的影响
图1 ε-PL质量浓度对鸡毛菜菌落总数、感官评分、抗坏血酸含量的影响
Fig.1 Effects of mass concentration of ε-PL on the total number of colonies, sensory scores and ascorbic acid content of B. rapa
2.1.2 CE质量浓度对鸡毛菜菌落总数和保鲜效果的影响
CE的主要成分是肉桂醛，具有强抗氧化性和较好的抑菌性[14]。由图2-a可知，随着CE质量浓度的增加，鸡毛菜中的微生物菌落总数增长速率总体呈现减缓趋势，其中，0.60～1.0 g/L CE+0.40 g/L ε-PL复合保鲜剂组的菌落总数差别小于4%(以0.60 g/L CE+0.40 g/L ε-PL的数据为参照点)，可见0.60 g/L CE已经达到抑菌平衡浓度。由图2-b、图2-c可知，CK组第7天感官评分46.40分，AsA含量下降67.32%，菜叶出现腐烂；单独使用0.40 g/L ε-PL保鲜剂组在第10天感官评分降低至46.80分，AsA含量下降66.34%，失去商业价值。相比之下，不同质量浓度的CE的添加有效减缓了AsA的损失(P<0.05)，维护了鸡毛菜的感官品质。此外，贮存期内，0.60 g/L CE+0.40 g/L ε-PL组的AsA减少量显著低于其他组(P<0.05)，可见成分较为复杂的CE作用是综合的，当质量浓度超过一定限度时，保鲜作用反而下降，因此将0.60 g/L CE作为Box-Behnken试验设计的中心点。
a-CE质量浓度对鸡毛菜菌落总数的影响；b-CE质量浓度对鸡毛菜感官评分的影响；c-CE质量浓度对鸡毛菜抗坏血酸含量的影响
图2 CE质量浓度对鸡毛菜菌落总数、感官评分、抗坏血酸含量的影响
Fig.2 Effects of mass concentration cinnamon extract on the total number of colonies, sensory scores and ascorbic acid content of B. rapa
2.1.3 作用时间对鸡毛菜菌落总数和保鲜效果的影响
鸡毛菜对复合保鲜剂吸收需要时间，如图3-a～图3-c所示，复合保鲜剂的作用作用时间越长，鸡毛菜微生物菌落总数上升越慢，AsA损失率越低。然而当作用时间超过20 min时，复合保鲜剂组之间的菌落总数、AsA含量和感官评分无显著差异(P>0.05)。例如：在第13天，作用时间20 min与25 min时菌落总数、AsA含量和感官评分差异仅分别为2.25%、1.75%和3.40分。因此选择20 min作为Box-Behnken试验设计的中心点。
a-作用时间对鸡毛菜菌落总数的影响；b-作用时间对鸡毛菜感官评分的影响；c-作用时间对鸡毛菜抗坏血酸含量的影响
图3 作用时间对鸡毛菜菌落总数、感官评分、抗坏血酸含量的影响
Fig.3 Effect of action time on the total number of colonies, sensory scores and ascorbic acid content of B. rapa
2.2 响应面试验分析
2.2.1 响应面试验设计方案及结果
根据单因素试验结果，对CE质量浓度、ε-PL质量浓度以及保鲜剂作用时间进行Box-Behnken试验，以4 ℃贮藏13 d的鸡毛菜的菌落总数(Y1)和AsA含量(Y2)为响应值。Box-Behnken试验及结果见表3。利用Design-expert 12.0软件对表3的数据进行分析，得到菌落总数(Y1)的回归模型为Y1=5.42-0.02A+0.04B+0.04C+0.06AB-0.05AC+0.01BC+0.07A2+0.17B2+0.10C2。AsA含量(Y2)的回归模型为Y2=50.53+1.04A-1.72B-2.17C+3.85AB-0.71AC-0.20BC-11.48A2-4.99B2-6.26C2。由表4回归模型的方差分析表明，该回归模型能够很好地拟合试验结果，模型拟合程度良好，可用该模型回归方程预测鸡毛菜保鲜条件的优化。
表3 Box-Behnken试验设计方案及结果
Table 3 Box-Behnken test design scheme and results
试验号A(CE质量浓度)感官评价B(ε-PL质量浓度)C(作用时间)Y1(菌落总数)(lgCFU/g)Y2(AsA含量)/[mg·(100g)-1]11105.7439.1621015.5730.143-1105.6728.3740115.7634.0550005.4053.0860005.4249.7570005.4249.7580-1-15.6244.11901-15.6638.1910-1-105.6836.651110-15.5936.4912-10-15.5234.02130005.4049.4414-1015.6830.49150-115.6940.75160005.4450.65171-105.5332.04
表4 回归模型方差分析
Table 4 Analysis of variance of regression model
注：*表示P<0.05，差异显著；**表示P<0.01，差异极显著
差来源自由度以菌落总数为响应值以AsA含量为响应值平方和均方F值P值平方和均方F值P值模型90.245 40.027 378.05<0.000 1**1 037.58115.2928.710.000 1**A10.001 80.001 85.150.057 58.618.612.140.186 5B10.012 00.012 034.390.000 6**23.7423.745.910.045 3*C10.012 00.012 034.390.000 6**37.7637.769.400.018 2*AB10.012 10.012 134.640.000 6**59.2959.2914.770.006 4**AC10.008 10.008 123.190.001 9**1.991.990.495 10.504 4BC10.000 20.000 20.644 20.448 60.152 10.152 10.037 90.851 2A210.022 60.022 664.68<0.000 1**555.34555.34138.31<0.000 1**B210.115 70.115 7331.18<0.000 1**105.03105.0326.160.001 4**C210.042 70.042 7122.36<0.000 1**165.24165.2441.150.000 4**残差70.002 40.000 328.114.02失拟向30.001 30.000 41.580.326 919.186.392.870.167 6纯误差40.001 10.000 38.922.23总和160.247 81 065.68模型的调整确定系数R2Adj=0.977 4 R2=0.990 1R2Adj=0.939 7 R2=0.973 6
2.2.2 响应面优化配方结果与试验验证
通过对响应面结果与回归方程进行分析，菌落总数有最小值，AsA含量有最大值，预测得到鸡毛菜最佳保鲜条件，在ε-PL质量浓度0.57 g/L，CE质量浓度0.62 g/L 和作用时间19.01 min条件下，鸡毛菜贮藏4 ℃贮存13 d时的菌落总数为5.41 lgCFU/g，AsA含量为50.79 mg/100g。为考察结果的准确性进行验证试验，结合实际情况，将作用时间设置为19.00 min，结果显示鸡毛菜在4 ℃贮藏13 d时的菌落总数为5.42 lgCFU/g，AsA含量为50.40 mg/100g，基本符合预期值，即该模型与实际试验拟合良好，表明响应曲面优化的条件具有较高的可靠性。
2.3 ε-PL复合CE对鸡毛菜贮藏品质的影响
考察了ε-PL复合CE的最佳条件(ε-PL质量浓度0.57 g/L、CE质量浓度0.62 g/L和作用时间19.00 min)对鸡毛菜品质的影响。由图4所示，0.57 g/L ε-PL+0.62 g/L CE+19.00 min组保鲜条件下，鸡毛菜贮藏13 d后，菌落总数显著低于单因素时的菌落总数(P<0.05)；同时，鸡毛菜的AsA含量仅损失17.00%，叶片鲜绿、基本无褶皱卷曲现象、叶梗硬挺度减少不明显，感官分数达到83.50分，商业价值良好，突破了单因素贮藏13 d的贮藏极限。
图4 复合保鲜剂的作用方式对鸡毛菜菌落总数、感官评分、抗坏血酸含量的影响
Fig.4 Effect of mode of action of compound preservatives on the total number of colonies, sensory scores and ascorbic acid content of B. rapa
2.4 复合保鲜剂对微生物多样性的影响
2.4.1 Alpha多样性分析
添加最优配方复合保鲜剂对鸡毛菜贮藏过程中微生物的Alpha多样性指数的影响见表5。经测定，各组鸡毛菜样品完整性参数覆盖度均在99%以上，表明测序结果可有效地用于样品微生物多样性分析。表5中的Shannon指数和Simpson指数与物种多样性有关；Shannon指数越大，Simpson指数越小，样品中微生物多样性越丰富。
由表5可知，T组第1天的Shannon指数仅为CK组75.77%，表明经过复合保鲜剂处理后，鸡毛菜中的部分微生物生长受到抑制，微生物多样性明显降低。此外，在1～7 d，CK组和T组试验的Shannon指数均呈下降趋势，但CK组降低了36.52%，而T组仅降低了14.86%，表明保鲜剂处理后，并没有完全抑制各类微生物的生长，但是有效延缓了微生物群落的结构变化。
表5 鸡毛菜样品Alpha多样性指数
Table 5 Alpha diversity index of B. rapa samples
样品贮藏时间/d有效序列Coverage/%AceChao1ShannonSimpson115 80899.88118.53114.552.930.11CK组715 11599.87119.99115.051.860.31116 11599.84122.65118.642.220.16T组713 95299.82123.33119.791.890.251316 42499.87104.63891.750.32
2.4.2 Beta多样性分析
通过Beta多样性可以分析不同蔬菜样品中微生物群落组成的差异性见图5。CK1与T1的距离远，表明CK1的微生物群落组成与T1的微生物群落组成差异性强，说明复合保鲜剂的处理使得鸡毛菜中微生物菌群结构发生了明显的变化。CK7与T7，CK7与T13的距离有缩小的趋势，说明当鸡毛菜的品质逐渐下降时，微生物群落结构的差异性也在缩小。
图5 鸡毛菜样品细菌菌群主成分分析
Fig.5 Bacterial flora principal component analysis of B. rapa samples
2.4.3 鸡毛菜贮存过程细菌群落组成分析
蔬菜的腐败与微生物的生长繁殖有重要关系，可通过鸡毛菜贮藏期间细菌群落组成的变化探究复合保鲜剂对鸡毛菜的作用机制。由图6可知，CK1样品中的优势菌属包括鞘氨醇单胞菌属(Sphingomonas, 37.06%)、甲基杆菌属(Methylorubrum, 14.59%)、根瘤菌属(Rhizobium, 11.52%)；而CK7样品中的优势菌属包括甲基杆菌属(60.19%)、鞘氨醇单胞菌属(22.24%)和代尔夫特菌属(Delftia, 10.57%)，其中甲基杆菌属显著上升(P<0.05)。这表明鸡毛菜腐败过程中，甲基杆菌属的生长繁殖可能是原因之一。T组样品中表现出同样的趋势，甲基杆菌属占比由T1的21.64%增加至T13的74.48%，进一步阐释甲基杆菌属的生长可能与鸡毛菜的品质下降相关。文献报道，鸡毛菜中的优势菌属均为果蔬常见菌属[15-20]，其甲基杆菌属普遍存在于植物叶表[11]，对农作物有重要的生长代谢促进作用[17]。因此ε-聚赖氨酸复合保鲜剂对甲基杆菌属的生长抑制，有助于减缓其对鸡毛菜生理代谢活动的促进作用，进而提升鸡毛菜的保鲜效果。
图6 复合保鲜剂对鸡毛菜细菌群落丰度的影响
Fig.6 Effect of compound preservatives on the abundance of bacterial community of B. rapa
2.4.4 鸡毛菜贮藏品质的相关性分析
鸡毛菜贮藏品质的相关性分析见图7，AsA含量与甲基杆菌属、黄杆菌属和泛菌属呈显著负相关(P<0.05)，与鞘氨醇单胞菌属、根瘤菌属呈显著正相关(P<0.05)；而菌落总数与鞘氨醇单胞菌属、根瘤菌属呈显著负相关(P<0.05)，与甲基杆菌属、黄杆菌属和泛菌属呈显著正相关(P<0.05)。相关性分析结果进一步阐释，甲基杆菌属的生长繁殖是鸡毛菜菌落总数增加的主因，它同时促进了AsA含量的下降。
图7 鸡毛菜贮藏品质的相关性分析
Fig.7 Correlation analysis of storage quality of B. rapa
3 结论
本文针对鸡毛菜水分含量高、营养丰富，易滋生微生物发生腐败变质的特征，探究ε-PL复合肉桂提取物对贮藏期鸡毛菜品质及微生物的影响。得到结论如下：
(1) 单因素试验中ε-PL复合肉桂提取物有效减缓了微生物的生长繁殖速度和鸡毛菜AsA的损失率，使得对照组贮藏7 d腐败变质的情况下，复合保鲜剂组仍能保持叶片鲜绿、基本无卷曲的良好感官品质；
(2) 经过响应面试验配方优化，在复合保鲜剂最佳条件下，鸡毛菜贮藏13 d，菌落总数和AsA含量理化指标均显著优于单因素相应数值(P<0.05)，保障了鸡毛菜商业价值，突破了单因素贮藏13 d的贮藏极限；
(3) 微生物多样性的分析结果表明，ε-PL复合保鲜剂改变了鸡毛菜的微生物菌群结构，降低了微生物的多样性，尤其是降低了与AsA含量显著负相关的甲基杆菌属菌的生长繁殖速度，进而解析了复合保鲜剂抑菌保鲜的机制。
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