我国是渔业养殖大国，由于鱼肉质鲜美，蛋白质含量高，因此广受消费者喜爱。生鲜鱼肉在贮藏、运输、加工及销售过程中，易受微生物影响，造成品质破坏进而导致腐败变质[1]。普通市场常以整条活鱼售卖，并不采用杀菌技术；但一些生鲜超市则是切片售卖，需对鱼片进行包装。盒装生鲜鱼片包装后需结合冷链运输，但仍存在产品货架期短且容易微生物超标等问题，这些问题限制了行业的发展。因此需要对生鲜鱼肉采取加工处理措施，以减少鱼肉微生物污染，最终达到延长其货架期的目的。目前，鱼肉保鲜常用的技术主要包括低温贮藏、添加防腐剂、添加动植物源保鲜剂等技术[2]，这些技术存在保鲜效果不佳、成本高和化学残留等问题。因此，寻找一种高效安全、价格低廉的新型保鲜方式尤为重要。
低温等离子体(atmospheric cold plasma，ACP)是一种新型的冷杀菌技术，处理过程中不会产生温升，具有高效的抗菌特性，且作用后无残留。ACP在放电过程中产生紫外线、带电粒子及活性氧自由基(reactive oxygen species，ROS)、活性氮自由基等物质，这些活性物质可以通过蚀刻作用、细胞膜穿孔与静电干扰和细胞大分子氧化3个途径，氧化微生物细胞膜表面的蛋白质和脂质，造成细胞膜表面形成小孔，随后进入细胞内，诱导遗传物质中胸腺嘧啶二聚物的形成从而影响DNA的复制，最终导致微生物失活[3-4]。
目前利用ACP技术对生鲜鱼肉的保鲜主要集中在海水鱼，ALBERTOS等[5]利用ACP(70、80 kV，5 min)处理包装后的鲱鱼鱼片，研究发现ACP技术可以减少鲱鱼鱼片中菌落总数、假单胞菌和肠杆菌，从而延长其保鲜效果；汪春玲等[6]曾对比ACP(70 kV，60 s)和臭氧(0.6 mg/L，5 min)处理对气调罗非鱼保鲜品质的影响，发现ACP抑制表面微生物繁殖效果更好，但是在一定程度上促进了脂质氧化反应。淡水鱼保鲜的研究相对较少，而淡水鱼在我国渔业市场占比更大。同时，组胺与鱼肉其他品质指标之间存在一定关系，但针对两者相关性的研究较少，因此需要探究组胺和多个品质指标之间的相关性，进而对鱼肉新鲜度进行评价。组胺广泛存在于动植物体内，具有某些特定的生理功能，但摄入过量会造成食物中毒，从而影响身体健康[7]。目前有关组胺的研究多集中在其产生机制及毒理特性上，关于降低组胺产生的加工方式的报道较少。
系统研究ACP对淡水鱼贮藏期间的杀菌效果及安全品质影响对于该技术的产业化应用至关重要。本实验以草鱼为原料，探究不同电压(40、50、60和70 kV)条件处理对贮藏期内生鲜鱼肉菌落总数、致病菌数量及理化品质的影响，研究了组胺积累量与品质指标的相关性，为等离子体技术在草鱼等淡水鱼的贮藏和加工等方面的应用提供理论基础。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
草鱼(鲜活，体表无伤，体重约为2 kg)，南京苏果超市；平板计数琼脂、伊红美蓝琼脂、假单胞菌CFC选择性培养基，上海海博微生物科技有限公司；NaCl、丙三醇、三氯乙酸、2-硫代巴比妥酸(2-thiobarbituric acid reactive substance，2-TBA)，均为分析纯，上海国药集团化学试剂有限公司；亚油酸、二硫苏糖醇，均为分析纯，南京寿德生物科技有限公司。
1.2 仪器与设备
CPS-I型介质阻挡放电低温等离子体设备，南京屹润等离子科技有限公司；Beckman Allegra 64R高速冷冻离心机，美国Beckman公司；MAP-H360复合气调保鲜包装机，苏州森瑞保鲜设备有限公司；UV-2600 紫外分光光度计，日本岛津；数显式pH计，梅特勒-托利多仪器有限公司；IKA T18 basic高速匀浆机，德国IKA公司；JA2203 N电子天平，上海民桥精密科学仪器有限公司；CR-400型全自动测色色差仪，柯尼卡美能达控股公司。
1.3 实验方法
1.3.1 低温等离子体发生装置
低温等离子体发生装置示意图如图1所示。包装后的样品置于2个铝电极之间，上下电极分别连接到高压电源和地线，并在电极和样品之间插入聚乙烯介质板。处理时2个电极板之间形成的高压电场，将包装盒内的空气电离产生等离子体。此操作具有杀菌操作简单、工作效率高等优点。
图1 等离子体发生装置
Fig.1 Dielectic barrier discharge system
1.3.2 样品准备与处理
将新鲜草鱼去除头、鳞、尾和内脏，用无菌水清洗干净，沿鱼脊椎剖成两半，取背部鱼肉。为结合实际，在实验中参考了超市中售卖的盒装生鲜鱼片的鱼片厚度，将鱼肉切成3 cm×4 cm×0.5 cm 的鱼片样品(约10 g)，分5组，每个处理组30块鱼肉，所有组别均有3盒重复。随后放入聚丙烯包装盒中(155 mm×105 mm×35 mm)，用包装机进行空气密封包装，鱼肉(g)与盒内空气(cm3)的数值比为1.89，一些生鲜超市中包装后的鱼肉(g)与盒内空气(cm3)的数值比为1.72，两者比例接近。试验组样品分别用40、50、60和70 kV电压处理3次(每次60 s，间隔时间30 s，处理频率50 Hz)；对照组样品未经等离子体处理。最后将所有的样品存放于恒温恒湿箱中(温度：4 ℃，相对湿度：85%)，每隔2 d 测量1次各项指标数据，每次重复3次。
1.3.3 微生物数量的测定
参考国标GB/T 9695.19—2008《肉与肉制品取样方法》[8]的方法并略作修改，取样时考虑到鱼片堆叠位置不同，分别对不同堆叠位置的样品进行1∶1(g∶g)取样混合后进行试验。在无菌条件下，将10 g鱼肉加入90 mL生理盐水，均质器拍打2 min后，制备1∶10(g∶mL)稀释液，然后逐步稀释。菌落总数按照GB 4789.2—2016《食品微生物学检验与菌落总数测定》[9]；假单胞菌总数按照SN/T 4044—2014《出口肉及肉制品中假单胞菌属的计数方法》[10]；大肠杆菌总数参照孙艳等[11]的方法进行。
1.3.4 pH的测定
称取5 g鱼肉绞碎，加入45 mL去离子水，用高速均质机均质30 s，过滤后取上清液，用pH计进行测定。
1.3.5 感官评价
每组3盒鱼肉，4 ℃下每隔2 d取样1次进行感官分析。参考侯温甫等[12]的生鱼片感官评价方法，以鱼肉气味、色泽、组织形态及组织弹性为评价指标，5分为品质最优，1分为品质最差。具体评分标准见表1。
表1 生鲜鱼肉感官评定标准
Table 1 Fresh grass fish fillet sensory evaluation standard
品质色泽气味组织形态组织弹性好(5分)正常,有光泽新鲜,固有香味浓郁肌肉组织紧密,纹理很清晰坚实富有弹性,手指压后凹陷立即消失 较好(4分)正常,稍有光泽固有香味较为浓郁肌肉组织紧密,纹理较为清晰坚实富有弹性,手指压后凹陷很快消失一般(3分)正常,稍有光泽固有香味较为浓郁,轻微异味肌肉组织紧密,但不松散较有弹性,手指压后凹陷消失较慢较差(2分)正常,稍有光泽固有香味消失,有腐臭味肌肉组织不紧密,局部松散稍有弹性,手指压后凹陷消失很慢很差(1分)正常,稍有光泽有强烈的腐臭味肌肉组织不紧密,松散无弹性,手指压后凹陷不消失
1.3.6 TBA值的测定
参考国标GB 5009.181—2016《食品中丙二醛的测定》进行测定[13]。以样品空白调节零点，在532 nm处测定样品溶液和标准系列溶液的吸光度值。在标准曲线中，横坐标为丙二醛浓度，纵坐标为吸光度值。依据标准曲线得到样品中的TBA值。
1.3.7 组胺含量的测定
组胺含量的测定方法参照GB/T 20768—2006《鱼和虾中有毒生物胺的测定 液相色谱-紫外检测法》[14]进行。
1.4 数据处理
用SPSS 20.0 软件对以上数据进行统计分析，使用邓肯多重比较检验进行显著性分析(P > 0.05)差异不显著，(P<0.05)差异显著。所有实验重复3次，数据用平均值±标准差表示。采用Origin 9.0 软件进行绘图。
2 结果与分析
2.1 等离子体处理对生鲜鱼肉表面微生物数量的影响
菌落总数是评价其水产品品质及货架期的一个重要指标，当菌落总数超过6 lgCFU/g时，即认为水产品腐败变质[15]，导致鱼肉腐败的微生物和酶不止存在于鱼肉表面，但由于宰杀过程或暴露在空气中造成的微生物污染主要集中在鱼肉表面。由图2-a可知，第0天时未处理组的菌落总数为5.0 lgCFU/g，等离子体处理后生鲜鱼肉的菌落总数显著降低(P<0.05)，且随着处理电压增大呈现菌落总数显著下降趋势。经40、50、60和70 kV电压处理后，菌落总数分别减少0.3 lgCFU/g、0.4 lgCFU/g、0.8 lgCFU/g和1.0lgCFU/g。贮藏至4 d时，对照组菌落总数达到6.2 lgCFU/g，处理组均未超过限量(6 lgCFU/g)限度。第6天时，经40 kV 和50 kV电压处理后，样品表面菌落总数分别为6.3 lgCFU/g和6.1 lgCFU/g，其余2组未超过限量。第8天时，经60 kV和70 kV电压处理后的样品表面菌落总数分别为6.2 lgCFU/g和6.1 lgCFU/g，结果表明低温等离子体处理能有效抑制生鲜鱼肉中微生物的生长(P<0.05)，延长生鲜鱼肉的贮藏期4 d。同时由于等离子体具有一定的穿透能力，也可作用于对鱼肉品质产生影响的内源性酶[16-17]，因此ACP技术可通过杀灭微生物和钝化酶活力的共同作用，延长生鲜鱼肉货架期。
假单胞菌是新鲜鱼肉贮藏过程中的优势腐败菌[18]。本文研究了低温等离子体对生鲜鱼肉中假单胞菌的抗菌效果。如图2-b所示，第0天时，等离子体处理后生鲜鱼肉中假单胞菌总数显著降低(P<0.05)，且电压越高下降越多，其中70 kV处理组的假单胞菌总数为2.3 lgCFU/g，相比于对照组减少了1.2 lgCFU/g。由于假单胞菌是一种好氧微生物，因此贮藏4 d后其生长呈现减缓的趋势。在第8天时，对照组假单胞菌菌落数为6.6 lgCFU/g，等离子体处理组分别为6.0 lgCFU/g、5.9 lgCFU/g、5.5 lgCFU/g和5.3lgCFU/g，说明等离子体处理能有效抑制生鲜鱼肉中假单胞菌的生长。
大肠杆菌是一种致病微生物，与捕捞、加工过程中的污染有关[19]。如图2-c所示，第0天时，对照组的大肠杆菌总数为2.7 lgCFU/g，经等离子体处理后，数量明显减少，且数量减少程度与处理电压高低有关，经70 kV处理后减少最多，为1.1 lgCFU/g。当贮藏至第8天时，与对照组相比，处理组中的大肠杆菌菌落数分别降低了0.8 lgCFU/g、1.0 lgCFU/g、1.3 lgCFU/g、和1.5 lgCFU/g。说明等离子体处理能有效抑制生鲜鱼肉中大肠杆菌的生长，这与之前的报道结果一致[20-21]。等离子体产生的活性成分可以与细菌细胞壁中的肽聚糖和脂多糖发生碰撞，从而破坏C—O、C—N和C—C等结构键[22]。这些活性物质进入细胞质后，与细胞内物质发生反应，使微生物死亡[16]。
2.2 等离子体处理对生鲜鱼肉pH的影响
pH值可作为肉质新鲜程度的判断指标之一，其变化速度及程度将对鱼肉品质产生较大影响。由表2可看出，鱼肉经不同电压处理后pH值的变化情况。新鲜鱼肉的pH值在6.75左右，经等离子体处理后，其pH值呈下降趋势，主要因为等离子体处理过程中产生的
等会导致生鲜肉的pH值降低[17]。对于所有组别，在贮藏过程中鱼肉的pH值均呈现先减小后增大的趋势，与刘品等[23]关于南美对虾的研究结果一致。这是因为在贮藏前期，由于糖原酵解产生了一系列酸性物质，如乳酸，会导致鱼肉pH值下降[24]；在贮藏末期，鱼体肌肉蛋白质和核苷酸等物质分解，产生挥发性碱性含氮物质使得pH值上升[25]。
图2 不同电压对贮藏期生鲜鱼肉微生物数量的影响
Fig.2 Effects of different voltages on microbial population values of grass carp fillets
表2 不同电压对贮藏期生鲜鱼肉pH的影响
Table 2 Effects of different voltages on pH values of grass carp fillets
贮藏时间/d对照组40 kV50 kV60 kV70 kV06.75±0.02a6.72±0.01a6.63±0.01b6.61±0.01bc6.59±0.01c26.72±0.01a6.70±0.01b6.61±0.01b6.59±0.02c6.57±0.01c46.83±0.01a6.80±0.02a6.70±0.01b6.67±0.01bc6.64±0.03c66.85±0.01a6.82±0.01a6.73±0.02b6.70±0.01bc6.68±0.01c86.91±0.04a6.80±0.03b6.71±0.05c6.73±0.05c6.75±0.03bc
注：不同小写字母表示不同处理组间差异显著(P<0.05)
2.3 等离子体处理对生鲜鱼肉感官品质的影响
由10名经过专门培训的评定人员逐项进行打分，平均分数如图3所示。在贮藏过程中，所有组别的感官品质分值随着贮藏时间延长而有所下降，这表明在贮藏期间鱼肉的新鲜度在逐渐下降。在贮藏前2 d，处理组和对照组感官品质分值无显著差异(P> 0.05)。贮藏至第4天时，对照组感官品质分值为18.4±0.17，处理组分值分别为20.4±0.1、20.9±0.1、0.8±0.1和20.5±0.1，结果表明，与对照组相比，处理组能更好地保持鱼肉的感官特性。贮藏结束时(第8天)，经ACP处理的样品总体评分高于对照组，相较于照组存在显著差异(P<0.05)。从鱼肉整体品质的变化来看，等离子体处理在保持鱼肉整体品质方面具有优势。
图3 不同电压对贮藏期生鲜鱼肉感官品质评分的影响
Fig.3 Effects of different voltages on the sensory evaluation of grass carp fillets
2.4 等离子体处理对生鲜鱼肉TBA值的影响
由于鱼肉富含不饱和脂肪酸，易受到ROS的攻击降解生成丙二醛，丙二醛和TBA会发生反应生成粉色化合物；因此，TBA值一直以来被认为是反映水产品脂肪氧化程度的重要指标[26]。如图4所示，对照组鱼肉TBA的初始值为0.24 mg/kg。与对照组相比，40 kV等离子体处理后，鱼肉TBA值并无显著性差异(P>0.05)；当处理电压超过50 kV时，样品的TBA值显著升高(P< 0.05)，且随着处理电压的增加，TBA值呈逐渐升高的趋势。当电压达到70 kV时，TBA值为0.3 mg/kg，与对照组相比增加了1.3倍。在整个贮藏期间，对照组及处理组的TBA值均呈上升趋势，且处理组TBA值始终高于对照组。在第8天时，对照组的TBA值为0.6 mg/kg，与对照组相比，与经40、50和60 kV 处理组样品的TBA值无显著差异(P>0.05)，而70 kV处理组的TBA值增加了0.1 mg/kg(P<0.05)。这是由于CP处理过程中产生的自由基加速了过氧化物的产生，使得处理组TBA值较大增加[19]。根据GREENE等[27]的研究，当鲜肉中TBA值大于0.6 mg/kg时，会对肉的品质产生影响。本实验中，贮藏至第8天时，各组TBA值均超过限度。
图4 不同电压对贮藏期生鲜鱼肉TBA值的影响
Fig.4 Effects of different voltages on the TBA of grass carp fillets
2.5 等离子体处理对生鲜鱼肉组胺含量的影响
草鱼肌肉组织中的氨基酸易受微生物产生的脱羧酶催化，发生脱羧反应从而产生组胺[28]。国标中规定水产品中组胺含量应小于20 mg/100g[29]。经不同电压处理后，生鲜鱼肉中组胺含量随贮藏时间变化如图5所示。由图5可看出，鱼肉中组胺含量随贮藏时间延长而逐渐积累。对照组组胺含量增加速率较快，在第4天时达到22.8 mg/100g，超过国标规定限量。经ACP处理后的鱼肉组胺含量显著降低(P<0.05)，处理电压越高，组胺含量减少越多，并且在整个贮藏期中均未超过20 mg/100g。在贮藏初期，对照组和处理组组胺含量分别为(6.0±0.2)、(5.9±0.3)、(6.0±0.2)、(5.8±0.2)和(5.7±0.3) mg/100g。贮藏后期，ACP处理组的组胺含量增长速率低于对照组。贮藏至第8天时，处理组组胺含量远低于国标规定，相比对照组分别减少了53.8%、58.1%、60.5%和66.6%，表明ACP处理能显著降低鱼肉中的组胺含量。微生物与水产品中大部分生物胺的产生与变化有很大的相关性[30]。因此经ACP处理后，鱼肉中与产生组胺相关的微生物显著降低，从而导致贮藏期间ACP处理组组胺含量增加较为缓慢。
图5 不同电压对贮藏期声响鱼肉组胺含量的影响
Fig.5 Effects of different voltages on histamine content of grass carp fillets
2.6 组胺含量与品质指标相关性分析
为探究贮藏过程中组胺含量变化与其他新鲜度品质评价指标间的关系，根据试验结果对其进行皮尔逊相关系数分析，结果如表3所示。在贮藏过程中，各组组胺含量与菌落总数、大肠杆菌总数、假单胞菌总数、pH、感官评价、TBA值均呈极显著相关(P<0.01)，说明组胺积累的同时会导致其他品质指标发生变化，这说明组胺含量可作为生鲜鱼肉货架期的参考指标。同时，其他品质指标的变化情况，也会为生鲜鱼肉组胺安全性评价提供依据。
表3 不同电压处理后生鲜鱼肉中组胺含量与各品质 指标的相关性
Table 3 Correlation of content of histamines in grass carp fillets with each quality index with different voltages
组别菌落总数假单胞菌总数大肠杆菌总数pH感官评分TBA对照0.902∗∗0.947∗∗0.890∗∗0.919∗∗-0.987∗∗0.895∗∗40 kV0.960∗∗0.917∗∗0.868∗∗0.702∗∗-0.965∗∗0.955∗∗50 kV0.959∗∗0.904∗∗0.923∗∗0.680∗∗-0.977∗∗0.892∗∗60 kV0.925∗∗0.844∗∗0.876∗∗0.880∗∗-0.967∗∗0.960∗∗70 kV0.912∗∗0.814∗∗0.888∗∗0.738∗∗-0.928∗∗0.923∗∗
注：**表示差异显著(P<0.05)
3 结论与讨论
本实验以草鱼为对象，研究了低温等离子体处理对生鲜鱼肉杀菌效果及品质的影响经等离子体处理后，贮藏期间生鲜鱼肉的微生物数量、理化指标的变化，目的是探索该技术在水产品保鲜方面的可行性，得出以下结论：
(1)低温等离子体处理可以有效抑制生鲜草鱼肉中微生物的生长，并且随着处理电压的增大其抑菌抗菌效果增强，当电压达到70 kV时可使菌落总数、假单胞菌总数和大肠菌群数数分别降低1.0 lgCFU/g、1.1 lgCFU/g和1.2 lgCFU/g。贮藏至第4天时，对照组菌落总数达到6.2 lgCFU/g，经40 kV和50 kV处理后的生鲜鱼肉在第6天时超过阈值(6.0 lgCFU/g)，分别为6.3 lgCFU/g和6.1 lgCFU/g；第8天时，60 kV和70 kV处理组菌落总数超过限量。
(2)低温等离子体处理可显著降低贮藏期间生鲜鱼肉中组胺含量，对照组组胺含量在第4天超过限量(20 mg/100g)；生鲜鱼肉的TBA值在可接受范围内会有所上升，在第8天时所有组别TBA值均超过限量；等离子体处理后鱼肉的pH略有下降，但不会对鱼肉的感官品质产生显著影响。
(3)组胺与其他品质指标之间存在极显著相关性(P<0.01)，由于生鲜鱼肉感官品质在可接受的食用范围内也可能存在组胺安全性风险，因此对其安全性和品质评价时可结合多个评价指标。
综合分析，低温等离子体处理能延长生鲜鱼肉货架期4 d，并且对生鲜鱼肉品质不会产生显著影响。由此可见，低温等离子体冷杀菌技术不仅可应用于生鲜草鱼肉杀菌保鲜，同时在其他生鲜水产品安全及品质控制方面也具有广阔的应用前景。
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