莴苣(Lactuca sativa L.)是我国重要的蔬菜作物,口感清新爽脆,富含氨基酸、维生素及多种矿物质,深受大家喜爱[1]。莴苣嫩叶易损伤,外表皮易纤维化,不耐贮藏,茎用莴苣在食之前须去皮,因此适合于鲜切加工[2]。鲜切莴苣食用方便,能满足消费市场的多元要求,近年来广受消费者的青睐。但是莴苣含水量高,酚类物质含量丰富,莴苣切割处理后容易引起组织代谢紊乱,贮藏销售过程中极易褐变[3]。这使鲜切莴苣的保质期大大缩短,严重影响鲜切莴苣的商品价值。研究发现,褐变是导致鲜切果蔬类制品失去商品价值的最大原因,因此,控制褐变的发生也是鲜切莴苣贮藏保鲜亟需解决的关键问题[4]。近年来,对延缓鲜切莴苣褐变方法的研究取得了较大的成效,其中最常用的技术是物理和化学处理,主要包括气调包装[5]、紫外照射[6]、生物提取物[7-8]。
超高压技术(high pressure processing,HPP)是一种以改善食品特性、达到杀菌和钝化内源酶等为目的的纯物理加工技术[9]。研究表明,HPP处理不仅能延缓多酚氧化酶(polyphenol oxidase,PPO)引起的酶促褐变,还能够最大限度避免热处理带来的营养成分损失和相关质构特性的改变[10]。汪薇等[11]发现HPP处理(100～500 MPa)可抑制鲜切莲藕的PPO活性并减缓色差变化,其中500 MPa处理的色差变化最小;郭淼等[12-13]利用HPP处理鲜切冬瓜和甜瓜均抑制了PPO和过氧化物酶(peroxidase,POD)的活力。目前,关于HPP对鲜切莴苣褐变影响的相关研究未见报道。本研究采用不同压力(100、200、400 MPa)处理鲜切莴苣,在低温贮藏条件下,研究HPP处理对鲜切莴苣褐变相关生理指标及基因表达的影响,为鲜切莴苣的酶促褐变控制提供理论依据和技术参考。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
莴苣,采收于广西贺州市农业科学院实验基地;植物RNA提取试剂盒(Quick RNA Isolation Kit)、反转录试剂盒(Super Script cDNA Synthesis Kit),北京华越洋生物科技有限公司;实时荧光定量PCR试剂,日本TaKaRa公司;引物合成及测序委托生工生物工程(上海)股份有限公司完成;其他试验试剂均为分析纯,国药集团化学试剂有限公司。
1.2 仪器与设备
HPP.L2-550/1超高压设备,天津华泰森淼生物工程技术股份有限公司;3nh色差仪,深圳市三恩施科技有限公司;TA.XT PLUS质构仪,英国Stable Micro Systen公司;KH30R-Ⅱ高速冷冻离心机,艾本德中国有限公司;UV-1780紫外可见分光光度计,岛津仪器(苏州)有限公司;BF-6100迷你微孔板离心机,海门市其林贝尔仪器制造有限公司;TC-96/G/H(b)B G100基因扩增仪,杭州博日科技有限公司;CFX Connect荧光定量PCR仪,美国Bio-Rad公司;RXZ-500B人工气候箱,宁波市科技园区新江南仪器有限公司;NanoDropND-2000分光光度计,美国Thermo Fisher公司。
1.3 试验方法
1.3.1 鲜切莴苣处理
采收的莴苣当天运回实验室;挑选大小相似,无病虫害的新鲜莴苣进行削皮处理并切成0.5 cm的薄片,全部混匀后将一部分莴苣切片装进真空袋中进行抽真空处理,分别在超高压设备下进行100、200、400 MPa的压力处理4 min。处理完成的样品从真空袋中取出分别对照(CK)放到生鲜塑料盘,每个处理装16盒,每盘装12片,用0.02 mm的聚乙烯保鲜膜封装后放置在4 ℃、相对湿度85%的培养箱中贮藏,于0、2、4、6、8 d分别取样拍照观察,样品经液氮速冻后放进-80 ℃的超低温冰箱中保存,用于后续的指标测定以及基因表达分析。
1.3.2 色度a*值测定
使用色差分析仪测定,随机选择30片鲜切莴苣的中心点进行测定。
1.3.3 失重率的测定
采用称重法计算。
1.3.4 硬度的测定
参照祝竞芳等[2]的方法略加修改。采用物性质构仪进行测定,探头型号P/5。检测参数:触发力为5 g;测前、测中和测后速度均设为2 mm/s。每种处理测定6个样品,硬度单位为g。
1.3.5 褐变度的测定
参照帅良等[14]的方法进行测定。
1.3.6 总酚、类黄酮的测定
参照刘云芬等[3]的方法进行测定。
1.3.7 PPO、POD的测定
参照YILDIZ等[15]的方法稍作修改。3 mL的PPO反应体系包括0.1 mL粗酶液,1.9 mL 0.2%愈创木酚,1 mL 0.1% H2O2。3 mL的POD反应体系包括0.2 mL粗酶液,2.8 mL 0.2 mol/L邻苯二酚。
1.3.8 苯丙氨酸解氨酶(phenylalnine ammonia lyase,PAL)的测定
参照ASSIS等[16]的方法略加修改,4 mL的反应体系包括0.5 mL粗酶液,2.5 mL 0.02 mol/L的L-苯丙氨酸,2 mL蒸馏水,摇匀后在40 ℃恒温箱保温1 h,最后用0.1 mL 6 mol/L HCl溶液终止反应,在波长290 nm处测定吸光值。以每小时OD变化0.01为1个酶活力单位(U)。
1.3.9 丙二醛(malondialdehyde,MDA)的测定
参照谢晓宇[17]的方法进行测定。
1.3.10 褐变相关酶基因表达分析
参照RNA试剂盒说明书提取莴苣总RNA,总RNA纯度和浓度使用分光光度计在260 nm下测量。莴苣的RNA样品保存于-80 ℃超低温冰箱,用于反转录等后续实验。
使用反转录试剂盒进行反转录合成cDNA。以18S rRNA基因(GenBank序列号HM047292.1)作为内参基因来定量不同基因qRT-PCR产物的量,所用荧光定量引物详细信息如表1所示。20 μL PCR反应体系包括10 μL BlasTaqTM2X qPCR MasterMix;0.5 μL上游引物;0.5 μL下游引物;8 μL H2O;1 μL cDNA。利用2-ΔΔCt方法计算LsPPO、LsPOD、LsPAL在贮藏过程中的表达量。
表1 表达分析所用引物
Table 1 Primers used for expression analysis
引物名称引物序列(5'-3')Actin正向引物(5'-3')GCCAAGGGCAGTGTTTCCTAActin反向引物(5'-3')AAAGCACAGCCTGGATAGCALsPPO正向引物(5'-3')GCCATCGAGCTCATGAAAGCLsPPO反向引物(5'-3')ACCGACTTGATCGTATGCCCLsPOD正向引物(5'-3')TGTACTCATTCCAATCTTT-GCTCALsPOD反向引物(5' -3')TCAAGTCGCTCCAAGTTCCCLsPAL正向引物(5'-3')TCGGAGGAGAGACGCTTACALsPAL反向引物(5'-3')GCCTTGCTTAGTTCTCCGGT
1.4 数据处理
使用Excel 2021进行数据处理,显著性差异以及相关性分析使用SPSS 26.0和Origin 2021进行分析作图。
2 结果与分析
2.1 鲜切莴苣在贮藏过程中外观品质的变化
由于机械损伤,莴苣在鲜切处理后极易发生褐变。由图1可知,CK组和100 MPa处理组的鲜切莴苣经过8 d贮藏已经严重褐变,失去了食用价值。其中经200 MPa处理的鲜切莴苣,在贮藏8 d后出现了轻微的褐变现象,而经400 MPa处理后的鲜切莴苣在整个贮藏期内都没出现褐变现象。由图1可以直观发现HPP处理可有效抑制鲜切莴苣的褐变,更好地保持莴苣的原始颜色,维持较高的商品价值。
图1 不同处理条件下鲜切莴苣贮藏期间外观品质的变化
Fig.1 The quality change in the appearance of fresh-cut lettuce during storage under different treatment conditions
2.2 HPP处理对鲜切莴苣色度及褐变度的影响
色泽是影响鲜切果蔬商品价值的重要因素,不同鲜切果蔬褐变的颜色不一样,而莴苣的褐变大部分是红褐色[18]。色度a*值表示样品颜色由绿色变红色区域变化的参考值;褐变指数是反映鲜切果蔬褐变程度的重要指标之一[15]。由图2可见,鲜切莴苣的色度a*值和褐变指数都随着贮藏时间的延长逐渐增加,其中HPP处理能显著抑制鲜切莴苣褐变度的增加(P<0.05)。在贮藏第8天,100、200、400 MPa处理鲜切莴苣的褐变指数分别为对照组的70.63%、67.41%和49.29%。这一变化趋势也与鲜切莴苣在贮藏过程中外观品质的变化一致,其中400 MPa处理组的鲜切莴苣在整个贮藏期间的褐变指数最低,说明400 MPa处理效果最好,能够有效保持莴苣的原始颜色和维持较高的商品价值。
a-a*值;b-褐变指数
图2 HPP处理对鲜切莴苣贮藏期间色度a*值及褐变指数的影响
Fig.2 Effect of HPP treatment on a* value and browning index of fresh-cut lettuce
注:不同字母表示差异显著(P<0.05)(下同)。
2.3 HPP处理对鲜切莴苣贮藏过程中失重率和硬度的影响
莴苣水分含量丰富,失重率是判断新鲜度的重要指标之一。由图3-a可知,鲜切莴苣的失重率随对照贮藏时间的延长而不断增加,各组的变化趋势一致,对照组的质量损失率在整个贮藏期内始终高于处理组。其中400 MPa处理组失重率上升最缓慢,从贮藏的第2天开始,400 MPa处理组质量损失率依次为0.82%、2.15%、3.22%、5.87%,显著低于CK组(P<0.05)。这表明HPP处理可以减缓鲜切莴苣水分散失,延缓质量损失率的升高。由此可见,特定条件的下的HPP处理能更好地保持鲜切莴苣的新鲜度。
a-失重率;b-硬度
图3 HPP处理鲜切莴苣贮藏期间失重率及硬度的影响
Fig.3 Effects of HPP treatment on weight loss rate and hardness of fresh-cut lettuce during storage
硬度是衡量鲜切果蔬感官品质的重要指标,鲜切莴苣中水分损失和细胞结构的破坏会导致硬度下降,造成组织软焉[2]。此外,硬度变化还与果蔬中果胶酶水解果胶有关,HPP处理可能会钝化莴苣中的果胶酶[12]。如图3-b所示,不同处理条件下,鲜切莴苣的硬度随着贮藏时间的延长而逐渐下降。在贮藏前4 d,HPP处理组的硬度高于对照组;其中在贮藏第2天,200和400 MPa处理组显著高于对照组(P<0.05),贮藏4 d后,CK组与各处理组均无显著性差异(P>0.05)。这可能是贮藏后期,HPP处理导致细胞结构损伤程度加重以及失水率升高有关。由此可见,HPP处理没有降低贮藏过程中鲜切莴苣的硬度,反而在贮藏前期可以维持较高的硬度。
2.4 HPP处理对鲜切莴苣总酚以及类黄酮含量的影响
果蔬组织中的酚类物质是酶促褐变发生的基础,酚类物质作为酶促褐变的底物已经在多种鲜切果蔬的研究中得到证实[19]。如图4所示,HPP处理可有效减缓鲜切莴苣在贮藏期间总酚及类黄酮的积累,其中200和400 MPa处理分别对抑制总酚含量和类黄酮含量积累效果最显著(P<0.05)。其中,CK组和100 MPa处理组的类黄酮含量在贮藏第2天开始迅速上升,200、400 MPa处理显著抑制了贮藏过程中类黄酮的上升,且显著低于CK组。贮藏至第8天时,处理组的类黄酮含量都显著低于CK组(P<0.05)。综上结果表明,HPP处理可以有效延缓鲜切莴苣贮藏过程中酚类物质积累,这与刘云芬等[3]的研究结果相一致。
a-总酚;b-类黄酮
图4 HPP处理对鲜切莴苣贮藏期间总酚和类黄酮含量的影响
Fig.4 Effects of HPP treatment on total phenols and flavonoids in fresh-cut lettuce during storage
2.5 HPP处理对鲜切莴苣贮藏过程中PPO和POD活力的影响
PPO在酶促褐变中扮演着重要的角色,与果蔬褐变密切相关[20]。在氧气存在的情况下,PPO可以利用氧气将酚类物质氧化为醌类,后者聚合成棕色色素的积累,导致褐变并降低商品价值[21]。由图5-a可知,与CK相比,HPP处理能够显著抑制PPO活力(P<0.05),从第2天开始PPO活力随贮藏期的延长而下降,其中400 MPa处理对PPO活性的抑制最明显,在第8天仅为对照组的32.7%。由此可知,HPP处理可有效抑制PPO活力的增加。
a-PPO;b-POD
图5 HPP处理对鲜切莴苣贮藏期间PPO和POD活力的影响
Fig.5 Effects of HPP treatment on PPO and POD activity of fresh-cut lettuce during storage
POD可以将酚类物质催化成醌。PPO和POD对氧化酚类具有协同作用,这是因为POD可以在PPO的存在下加速褐变反应[22]。由图5-b可知,对照组的POD活力随贮藏时间延长而逐渐上升,而HPP处理组的POD活力在贮藏至第6天后才上升。从贮藏第2天开始,HPP处理组的POD活力在贮藏过程中始终低于CK组(P<0.05)。以上说明了HPP处理可以显著抑制POD活力的上升,这一实验结果与郭淼等[12-13]报道的结果相一致。
2.6 HPP处理对鲜切莴苣贮藏过程中PAL活力的影响
PAL是植物苯丙烷代谢途径中的关键限速酶,可催化L-苯丙氨酸解氨基生成反式肉桂酸,生成的反式肉桂酸可作为底物合成其他酚类物质[23]。PAL活力的增加会加速苯丙氨酸的分解,导致大量酚类物质合成,为氧化褐变提供前体。如图6所示,对照组的鲜切莴苣在第2天时PAL活力达到峰值,之后趋向平缓。而100 MPa处理组的PAL活力在贮藏前4 d快速上升,达到峰值后缓慢下降;200、400 MPa处理显著抑制鲜切莴苣的PAL活力,在整个贮藏过程中显著性低于对照组(P<0.05)。且400 MPa处理组的PAL活力在整个贮藏过程中最低。200、400 MPa处理可有效抑制了鲜切莴苣在贮藏期间PAL活力的增加,这可能是较低的高压条件可适度激活PAL活性,对于较高的高压条件,PAL活性被钝化。综上,一定压力的HPP处理可能会导致PAL蛋白结构发生了变化,进而抑制其活力的上升。
图6 HPP处理对鲜切莴苣贮藏期间PAL活力的影响
Fig.6 Effect of HPP treatment on PAL activity of fresh-cut lettuce during storage
2.7 HPP处理对鲜切莴苣MDA含量的影响
MDA是膜脂过氧化重要的产物之一,其含量常用来表征细胞膜系统受损的程度[24]。如图7所示,处理组和CK组鲜切莴苣的MDA含量都随着贮藏时间的延迟而增加。与CK组相比,200和400 MPa处理组的MDA含量在整个贮藏期间逐渐升高且显著高于CK组(P<0.05)。有研究表明,HPP对组织细胞的破环会随着压力的提高而加剧[25]。本研究结果表明HPP处理会一定程度上导致鲜切莴苣细胞膜受损。
图7 HPP处理对鲜切莴苣贮藏期间MDA含量的影响
Fig.7 Effect of HPP treatment on MDA content of fresh-cut lettuce during storage
2.8 HPP处理对鲜切莴苣褐变关键酶基因表达的影响
为了进一步研究HPP处理抑制鲜切莴苣酶促褐变的机制,通过CK和400 MPa处理组的qRT-PCR分析可知(图8),贮藏过程中CK组LsPPO、LsPOD、LsPAL的表达量均呈先上升后下降的趋势。在前6 d贮藏期间,处理组的PPO、POD基因表达量低于CK组,而CK组LsPAL的表达量在整个贮藏过程中显著下调。这一结果从基因层面验证了酶活力的变化,说明HPP处理可以有效抑制鲜切莴苣褐变相关酶的活力及其基因表达。
a-LsPPO;b-LsPOD;c-LsPAL
图8 HPP处理对鲜切莴苣LsPPO、LsPOD、LsPAL表达量的影响
Fig.8 Effect of HPP treatment on the expression of LsPPO, LsPOD, and LsPAL of fresh-cut lettuce during storage
注:*代表相同贮藏时间不同处理间差异显著(P<0.05),**代表相同贮藏时间不同处理间极显著(P<0.01)。
2.9 HPP处理对鲜切莴苣褐变的相关性分析
为了更直观研究HPP与鲜切莴苣褐变之间的相互关系,对CK组和400 MPa处理组数据进行相关性分析。从图9可以发现褐变指数和色度a*值、失重率、PPO、POD、PAL活力极显著正相关(P<0.01),这说明了鲜切莴苣褐变和PPO、POD、PAL密切相关,即酶活力越大,鲜切莴苣的褐变情况越严重。而褐变指数与失重率以及硬度显著负相关,这说明了褐变和莴苣水分、质构有着密切联系,抑制鲜切莴苣褐变可以延缓水分流失以及莴苣硬度的下降,维持鲜切莴苣较高的外观品质。褐变指数与总酚和类黄酮的含量也呈极显著正相关(P<0.01),说明酚类物质作为酶促褐变的底物影响鲜切莴苣的褐变。但褐变指数与MDA相关性不明显,其相关系数为-0.072,这与HPP处理鲜切莴苣导致细胞膜损害有关。褐变指数和LsPPO、LsPOD、LsPAL相关性也不明显,它们相关系数分别为0.007、0.12、-0.10,其原因可能是分子层面的基因表达比生理要提前,相关酶活性的变化也滞后于基因相对表达的变化。
图9 HPP处理鲜切莴苣褐变相关指标的相关性分析
Fig.9 Correlation analysis of browning indexes of HPP treatment of fresh-cut lettuce
注:红色和蓝色分别表示研究参数之间的正相关和负相关;*代表显著相关,**代表极显著相关(*P≤0.05,**P≤0.01)。
3 结论与讨论
酶促褐变是影响鲜切果蔬贮藏品质和降低商品货架期的主要原因之一,鲜切莴苣在切分过程中受到机械损伤,使得其在贮藏过程中极易褐变,它的产生与酚类物质及PAL、POD和PPO活性密切相关[25]。因此,控制鲜切莴苣褐变的发生,从控制褐变相关酶活力及底物入手尤为关键。HPP处理能够延长果蔬保质期,并有效抑制园艺产品的次生代谢,但应用在鲜切莴苣护色方面的研究鲜有报道。通过研究不同压力的HPP处理鲜切莴苣发现,400 MPa高压处理能够有效抑制鲜切莴苣a*值的变化及褐变指数的上升,这说明HPP处理可延缓鲜切莴苣表面褐变的出现。植物体内存在大量酚类物质,其中包括了总酚和类黄酮,这些物质是重要的次级代谢物,一方面它具有一定的抗氧化能力,可以修复自身伤害,另一方面作为酶促褐变反应的底物,参与酶促褐变反应[26]。HPP处理可显著抑制总酚和类黄酮的上升,尤其是400 MPa处理组效果显著。
HPP处理可以抑制鲜切莴苣体内PPO和POD的活力,且400 MPa处理在贮藏过程中显著低于CK组。PAL是合成酚类物质的关键酶,可催化苯丙氨酸转化为酚类物质,它通常在植物机械损伤后大量表达,并与褐变密切相关[27]。本研究发现对照组的鲜切莴苣PAL活力随贮藏时间延长而快速提高,而400 MPa处理可以显著抑制PAL活力的上升。由此可见,HPP处理鲜切莴苣可以通过苯丙烷途径抑制PAL的活力来减少酚类物质的合成,进而减少酶促褐变底物的生成。另一方面,细胞膜的完整性与褐变过程密切相关。细胞膜受损后,鲜切莴苣内的酶与底物的区域化被破坏,细胞内的酚类物质与褐变关键酶直接接触。但本实验研究发现,HPP处理会加快贮藏过程中MDA的生成,这可能是HPP处理达到一定压力值时会对鲜切莴苣的组织细胞膜造成破坏。因此,HPP处理主要是抑制褐变底物的上升以及褐变相关酶的提高。蔡英豪等[28]研究发现PPO以及PAL活力与褐变度呈正相关。赵喜亭等[29]研究表明PPO、POD和PAL的活力均与褐变度呈正相关,并且其相关性强至弱依次为PPO、POD、PAL,这也与本研究结果高度一致。
伤信号会诱导鲜切果蔬出现复杂的次生代谢,这一过程受到分子层面复杂的调控[30]。通过基因层面了解PPO、POD、PAL等关键褐变酶基因的表达,可以深入了解鲜切莴苣酶促褐变的分子机制。本研究通过HPP处理对鲜切莴苣PPO、POD和PAL的影响发现,HPP处理可以显著抑制鲜切莴苣PPO、POD和PAL的活力,而且通过对照组和400 MPa处理的qRT-PCR分析表明,HPP处理能显著抑制相关褐变酶LsPPO、LsPOD和LsPAL的表达。易建勇等[31]的研究表明800 MPa以上压力能有效钝化蘑菇PPO活力,本研究的HPP处理也有可能改变鲜切莴苣贮藏过程中相关酶的二级结构,钝化了相关酶的活力。而有关HPP对酶活性结构的改变以及如何钝化相关酶的机理,尚待研究。
虽然HPP处理会一定程度上导致鲜切莴苣细胞膜受损,但其主要是通过抑制酚类物质合成和褐变相关酶,并且能抑制相关基因表达的提高,从而有效延缓鲜莴苣的褐变和贮藏货架期。
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