蓝莓为越橘属多年生灌木植物,具有抗氧化、改善代谢综合征、提高机体免疫力、保护心血管、防止脑神经老化、改善肠道菌群等功能,因含有丰富的营养成分和微量元素被称为“超级水果”,但鲜果贮藏困难,易受到机械损伤、微生物腐烂等影响,导致活性物质的流失。目前,蓝莓的加工技术主要采用热加工、超高压加工、脉冲电场加工、超声波加工等方式[1],与其相比,微生物发酵技术是一种利用微生物(如细菌、真菌)在适宜条件下进行生物转化的过程,其中发酵产酸是主要特征之一[2],微生物发酵技术不仅可以提高蓝莓的保质期和稳定性,且在发酵过程中通过降解糖类的方式产生有机酸类(如乳酸、乙酸等)降低pH,产生的酸性条件可降低有效成分的损失,如将多酚类化合物分解为生物利用度更高的酚酸[3],对肠道菌群产生积极影响从而改善健康[4-5]。
目前,微生物发酵技术广泛应用于蓝莓、桑葚、苹果、猕猴桃、草莓等果蔬,这些原料被转化为营养丰富、功能性强的发酵制品。本文整理了微生物发酵蓝莓常用的发酵菌种及发酵后物质变化、发酵条件以及发酵后的功能作用及机制,为微生物发酵蓝莓的进一步研究提供参考。
1 发酵菌种及物质变化
在微生物发酵中选择合适的发酵菌种尤为重要,这不仅影响发酵的效率,还直接影响底物代谢和产物生成。蓝莓发酵常以乳杆菌为主要发酵菌种(表1),如:经植物乳杆菌J26发酵的蓝莓花青素含量增加15.38%[26],蓝莓与SH-470乳酸菌发酵不仅将花青素含量提升8.52%,且锦葵色素-3-O-半乳糖苷含量显著增加16.87%[6]。表1数据显示,植物乳植杆菌在发酵过程中对单体花色苷的保留率更优,并且其在发酵过程中产生的酸更能增加消费者对发酵蓝莓饮的接受度[7]。
表1 蓝莓常见发酵菌种及功能物质变化
Table 1 Changes in common fermentation strains and functional substances in blueberries
原料属性发酵菌种功能物质变化参考文献果实乳酸菌SH-470总酚↑、锦葵色素-3-O-半乳糖苷↑、总糖↓ 6 植物乳植杆菌/唾液链球菌嗜热亚种/两歧双歧杆菌丙酮酸↓、莽草酸↓、柠檬酸↓、苹果酸↓、阿魏酸↑、乳酸↑、没食子酸↑、咖啡酸↑、丁香酸↑、花青素↓ 7 植物乳植杆菌FM-LP-9/发酵粘液乳杆菌FM-LP-SR6总黄酮↑、乳酸↑、乙酸↑、草酸↓、苹果酸↓、柠檬酸↓、总糖↓、花色苷↓ 8 植物乳植杆菌J26总酚↑、花青素↑ 9 植物乳植杆菌b-1总酸↑ 10 植物乳植杆菌CK10原儿茶酸↑、儿茶酚↑ 11 干酪乳酪杆菌+植物乳植杆菌总酚↑、花青素↑ 12 酿酒酵母+植物乳植杆菌+干酪乳酪杆菌总酯↑ 13 酵母菌+乳酸菌+醋酸菌总酚↑、芳香族类氨基酸↑ 14 植物乳植杆菌Picp-2+单胞酿酒酵母菌ZLG-6总酚↑ 15 植物乳植杆菌+乳酸片球菌+嗜酸乳杆菌+副干酪乳酪杆菌+鼠李糖乳酪杆菌可溶性固形物↑ 16 植物乳植杆菌LSJ-TY-HYB-T7+发酵乳酪杆菌LSJ-TY-HYB-L16总酚↑ 17 发酵乳酪杆菌+植物乳植杆菌+唾液链球菌嗜热亚种总酚↑、阿魏酸↑、芦丁↑、槲皮素-3-鼠李糖苷↑ 18 乳酸菌picp-2+酵母菌ZLG-6总酚↑ 19 果渣干酪乳酪杆菌总酚↑ 20 酵母菌+干酪乳酪杆菌蛋白酶活力↑、脂肪酶↑ 21 酵母菌+植物乳植杆菌总酚↑、原花青素↑、蛋白酶活力↑ 22 鼠李糖乳酪杆菌GG+植物乳植杆菌-1总酚↑、类黄酮↑、乳酸↑、柠檬酸↓ 23 浓缩汁嗜酸乳杆菌JYLA-16/植物乳植杆菌JYLP-375/鼠李糖乳酪杆菌JYLR-005总酚↑、总黄酮↑、花青素↓ 24 美极梅奇酵母+酿酒酵母K1总酚↑、总酯↑、花青素↓ 25
注:菌种类型中“/”为单一菌株发酵;“+”为混菌发酵。
对发酵后物质变化的整理发现,并非发酵就可促进花青素的增加,王储炎等[27]通过分别接种嗜酸乳杆菌、干酪乳酪杆菌、副干酪乳酷杆菌3种菌株发酵蓝莓,发酵后虽能提高酚酸类物质的含量,但显著降低了游离态原花青素含量。李思媛等[8]采用植物乳植杆菌FM-LP-9和发酵粘液乳杆菌FM-LP-SR6发酵蓝莓的过程中花色苷含量呈下降趋势,但促进了单体花色苷的生成。蓝莓副产物的固态发酵表明,嗜酸乳杆菌、植物乳植杆菌和黑曲霉表现出较好的代谢能力,使得发酵后的酚酸和黄酮类化合物含量增加,但只有与黑曲霉发酵后,果渣中的花青素呈上升趋势,其他菌种发酵均呈下降趋势[28],而乳杆菌在单一菌株和混菌发酵过程中均能提高花青素或单体花色苷的含量,在陶阳等[29]研究中指出两歧双歧杆菌更适用于发酵含花青素的体系但其文章数据显示乳杆菌在发酵过程中对单体花色苷的保留率稍优于其他2株菌,推断利用乳杆菌发酵可能是促进蓝莓花青素增加的重要因素。
此外,单一菌株发酵与复合菌株发酵均会提升蓝莓总酚含量,吴万林等[30]研究发现,分别采用单一菌株发酵和复合菌株发酵在抗氧化力和总酚的保留上无明显差异。推断是在发酵过程中促使包裹在细胞壁内的多酚得以释放或者是菌株在生长代谢过程中产生一些新的多酚类物质,从而使发酵后蓝莓中的总酚含量增加[31]。
2 发酵工艺
发酵过程中不同菌株的最适发酵条件不同,其主要受时间、温度、初始pH值及营养物质等的影响。为菌株充分生长代谢、提高发酵效率和产品质量提供参考,对蓝莓发酵过程中的发酵条件和发酵产物品质进行了整理,具体见表2。
表2 蓝莓常见发酵条件
Table 2 Common fermentation conditions for blueberries
发酵类别发酵条件发酵产物品质参考文献蓝莓发酵饮37℃下发酵24h乙酸、丁酸和甲基异丁酮增加、抗氧化力增加 26 34℃下发酵18h酯类、醇类物质含量增加 13 脱脂乳1%、20℃下发酵3～9d超氧化物歧化酶 superoxidedismutase SOD 、总多酚和抗氧化力增加、风味独特 19 接种量4.9%、36℃下发酵23h酸类、酯类、酮类物质增加 醇、烯类物质减少、总抗氧能力上升 32 初始pH4.5、30℃下发酵60h、乳糖6% 大豆肽0.6%胞外多糖含量增加 33 复合发酵饮37℃下发酵32h颜色鲜艳、花青素、多酚含量丰富 34 初始pH5.0、39℃下发酵30h总酚、总黄酮和抗氧化力增加 35 37℃下发酵36.5h酸甜爽口、口感细腻 36 蓝莓发酵乳42℃下发酵4.4h酸甜适中、口感细腻、风味纯正 37 蔗糖3%、37℃下发酵5h减缓后酸化程度 具有独特的风味品质 38 葡萄糖2.5°Brix、37℃下发酵86h— 39 43℃下发酵24h酸甜可口、营养价值丰富 具有一定的保健功效 40 复合发酵乳42℃下发酵6.1h具有抗氧化能力 41 糖7%、42℃下发酵6h酸甜可口 组织状态均匀、呈淡紫色 42 蓝莓酒25℃下发酵10d、初始可溶性固形物25°Brix总酚、芳香类和甜味类氨基酸、抗氧化力增加 14 23℃下发酵20～30d、亚硫酸盐100ppm风味纯正、酒体丰满、清澈亮丽 具有保健功效 43 初始pH3.3、初始糖度20°Brix、24℃下发酵10d酒香果香浓郁、无杂味 44 初始pH3.7、糖度24°Brix、氮源162mg/L 28℃下发酵14d抑菌和抗氧化力下降、酚酸类组分增加、花色苷下降 45 初始pH4.5、糖度14°Brix、接种量2.0g/L 31℃下发酵7d呈深红色、澄清透明、果香突出而醇香适宜、口味柔和、抗氧化力强 46 初始pH.1、氮源120mg/L、发酵温度24℃酯类和醇类为主、酒体呈紫红色、有光泽、酒味纯正、果香明显 47 复合发酵酒初始糖度23%、25℃下发酵11d总黄酮含量增加、呈深红色、酒质清澈 具有抗氧化力 48 初始糖度23%、22℃下发酵13d酒体呈宝石红色、澄清透明、口感醇厚 49 蓝莓酵素37℃下发酵36h、初始可溶性固形11°Brix花青素含量下降、果汁呈暗红色 16 酵母菌发酵 初始pH3.5、30℃下发酵16h干酪乳酪杆菌发酵 pH4.0、37℃下发酵24h蛋白酶活力、SOD活力、脂肪酶含量提高 具有发酵香味、酸味纯正、松散、有光泽 21 酵母菌发酵 初始pH5.0、糖6%、30℃发酵12h植物乳植杆菌发酵 37℃下发酵27h原花青素、总酚和抗氧化力增加 伴有浓郁的蓝莓香气 具有保健功能 22 34℃下发酵4d紫红色、微酸、伴有发酵香气、无杂质、无致病菌 50 蓝莓醋酸发酵饮酒精发酵 发酵温度28～30℃、发酵5d 醋酸发酵 初始发酵酒度6%、35℃下发酵2d色泽艳丽、风味独特 具有保健功效 51 蓝莓酸奶蔗糖3%、42～43℃下发酵5h甜度酸度适中、口味香浓 52
注:发酵类别中复合发酵是指蓝莓与其他原料进行发酵。
微生物发酵蓝莓主要以有氧条件为发酵环境,无氧条件仅局限于蓝莓酒的制备。在发酵过程中微生物通过独特的代谢途径影响发酵产物,微生物利用发酵底物作为能量来源,乳酸菌一方面可利用蓝莓中的糖类化合物,将蔗糖分解为小分子果糖和葡萄糖,进一步转化为酸类和醇类物质[53],另一方面,可将碳水化合物作为生长所需的碳源,经糖酵解代谢途径产生乳酸、乙酸、丙酮酸等有机酸[54],这些酸性物质赋予发酵产品风味,如:有机酸与醇类在酸性条件下会发生酯化反应,生成的酯类化合物使发酵产物具有更浓郁的香气[55]。酵母菌作为兼性厌氧菌,在无氧条件下将糖分解为丙酮酸,随后将丙酮酸转化为乙醛和CO2,乙醛再还原成乙醇从而实现蓝莓酒的发酵[56]。因此,可根据不同发酵目的选择合适的发酵菌株。在选择发酵条件时应考虑初始pH对微生物生长的影响,初始pH过低会抑制微生物的发酵能力,表2总结发现,蓝莓饮发酵条件以初始pH 4.5～5,发酵温度30～37 ℃,发酵时间24～32 h为主,蓝莓酒发酵条件以初始pH 3～4.5,发酵温度22～25 ℃,发酵时间10～15 d为主,发酵后均会产生有机酸、醇类等风味物质成分,赋予产品浓郁的香气。
在发酵过程中产生的风味物质对发酵产物的质量和感官具有重大影响。目前大部分研究采用GC-MS、HPLC等技术手段检测和分析发酵所产生的风味物质。廖茂雯等[10]运用HPLC、顶空固相微萃取和气相色谱-质谱联用(headspace solid-phase microextraction gas chromatography-mass spectrometry,HS-SPME-GC/MS)技术在发酵蓝莓汁中检测出6种有机酸和109种挥发性物质,其中醇、酯类物质的相对含量显著增加。管春成等[57]运用LC-MS/MS技术在7种不同品种的蓝莓发酵酒中检测出15种游离氨基酸成分,不同品种的蓝莓在发酵后所产生的氨基酸含量和组成均不同,可使用此技术控制蓝莓酒的品质。严红光等[58]采用气相色谱离子迁徙谱(gas chromatography-ion mobility spectrometry,GC-IMS)技术在4种酵母菌发酵蓝莓酒中检测到26种挥发性物质,不同的酿酒酵母菌均能影响果酒的香气物质组成,但此技术分析出的挥发性组分较少,在样品预处理时应使用SPME技术富集样品中的待测物质。在感官评价方面可以借助仿生技术对比不同样品中的风味变化从而更好的控制质量。STEVAN等[59]使用电子鼻技术对不同时间收获的4种蓝莓发酵饮中的挥发性物质进行评估,电子鼻能通过收集挥发性化合物准确的区分不同蓝莓发酵饮,这种方法不仅快速且成本较低,还能为蓝莓酒的感官评价提供客观数据支持。王利萍等[60]利用电子舌技术评价4种不同蓝莓发酵酒的品质,电子舌分析不同的蓝莓酒存在不同的风味偏好。因此,对发酵产物进行品质检测时可采用HS-SPME-GC/MS技术,将样品中的待测物质进行富集,还可以进一步结合电子鼻或电子舌评价发酵产物的风味和滋味,实现发酵产物风味变化的全面客观的分析,从而确保和提高产品质量。
3 功能作用及机制
对微生物发酵蓝莓的功能作用进行初步的归纳总结发现,微生物发酵蓝莓后的抗氧化功能、肠道菌群调节和宿主健康三者之间的关系可能存在“齿轮效应”(图1)[61],微生物发酵后提升抗氧化作用,一方面可通过调节生物分子(核酸、蛋白质、脂质等构成生命活动的基本分子)影响关键靶点,达到直接改善宿主健康;另一方面可通过调节关键肠道菌群促进关键代谢物的产生从而间接发挥改善宿主健康的作用。
图1 微生物发酵蓝莓齿轮概念图
Fig.1 Conceptual diagram of microbial fermented blueberry gear
注:来源于https://www.biorender.com/。
3.1 抗氧化
蓝莓鲜果富含花青素、多酚和原花青素等抗氧化成分。在发酵过程中,微生物会产生多种抗氧化代谢物,如短链脂肪酸(乙酸、丙酸和丁酸)、抗氧化酶(SOD和过氧化氢酶)等,这些物质可中和体内活性氧(reactive oxygen species,ROS)的产生,从而减少氧化应激[62],微生物发酵蓝莓后会增强其抗氧化力,从而直接改善炎症,亦或通过调节肠道菌群改善代谢、炎症及调节免疫(图2)。研究表明蓝莓通过微生物发酵可提高总酚含量和DPPH自由基、ABTS阳离子自由基和羟自由基清除率[6]。蓝莓发酵后酚类化合物含量增加,DPPH自由基、羟自由基和超氧阴离子自由基的清除率提升,且在H2O2诱导的Caco-2细胞氧化损伤模型中加入0.1 g/L发酵蓝莓汁可显著增加SOD和谷胱甘肽含量,从而提高抗氧化能力[9]。植物乳植杆菌CK10发酵蓝莓提取物中抗氧化活性发现,DPPH和ABTS阳离子自由基清除率、SOD活性增加,此外还通过检测发酵物(2 mg/mL)对H2O2诱导的HepG2细胞中ROS水平来评价细胞抗氧化活性,结果显示蓝莓发酵物降低了HepG2细胞的2′,7′-二氯荧光素荧光强度,细胞内ROS水平减少[17]。
图2 发酵蓝莓产物健康调节作用
Fig.2 Health regulating effects of fermented blueberry products
注:来源于https://www.biorender.com/。
3.2 改善代谢综合症
蓝莓中酚类化合物(如酚酸、原花青素、花青素)在改善代谢健康方面表现出有益作用,如降血糖、抗肥胖和降血脂[63-64]。研究报道,通过发酵可改善小鼠体内植物化学物质的抗肥胖和降血糖作用[65]。蓝莓及其发酵产品在体外表现出良好的抑制α-葡萄糖苷酶、α-淀粉酶的活性[66],如:ZHONG等[63]通过检测α-葡萄糖苷酶、α-淀粉酶和HepG2细胞葡萄糖消耗的抑制活性来评估发酵蓝莓汁的降血糖潜力,结果表明益生菌发酵蓝莓汁可有效抑制这两种消化酶并能增强HepG2 细胞对葡萄糖的消耗,发酵蓝莓汁可改善胰岛素抵抗和二型糖尿病。蓝莓果渣与高剂量益生菌发酵(5%蓝莓果渣接种11 lg CFU/mL益生菌)通过上调PPAR-α和下调SREBP-1、FAS以及炎症因子的表达来改善脂质代谢和抑制炎症因子,可显著减缓高脂饮食小鼠的体重增加、降低肝脏和脂肪指数以及高脂血症,并增加抗氧化力和减少瘦素的产生从而缓解高脂饮食引起的肥胖、肝损伤以及炎症[64],高剂量蓝莓酵素(20 mL/kg)通过显著降低小鼠血清中的总胆固醇、甘油三酯、低密度脂蛋白胆固醇含量和显著增加高密度脂蛋白胆固醇的含量来调节高脂血小鼠的血脂水平[67]。
3.3 保护心血管
高血压是引发心血管疾病的主要危险因素。临床研究中,摄入5周蓝莓后,患有高血压的女性动脉硬度、收缩压和舒张压均得到降低,分析可能与NO代谢有关[68]。发酵蓝莓对预防心血管疾病在一氧化氮合酶竞争性抑制剂诱导的大鼠高血压性心脏模型中已得到证实,食用含有益生菌的发酵蓝莓粉(2 g/d)发现,干预2周后,大鼠的血压显著降低,这主要因为发酵后多酚水平的增加,还可能是硝酸盐/亚硝酸盐转化途径的作用,通过乳酸杆菌利用硝酸盐和亚硝酸盐产生NO来预防心血管疾病,因此用可分解多酚的乳酸杆菌发酵蓝莓会表现出降压和减少心血管疾病的作用[69]。
3.4 肠道保护
通过补充发酵蓝莓可以增加有益菌的丰度、短链脂肪酸的产生,并抑制有害菌的生长和减轻肠道氧化应激,有利于维持肠道微生态平衡,增加肠道屏障功能。例如,在葡聚糖硫酸钠盐诱导的溃疡性结肠中益生菌发酵蓝莓可减少炎性细胞的浸润,减少脂质过氧化和降低肠道中致病菌的丰度,增加短链脂肪酸的含量如乙酸、丙酸、丁酸,从而起到维持肠道屏障功能的作用[70];发酵蓝莓可改善因高脂饮食而导致的小鼠肠道微生物菌群紊乱,研究表明发酵蓝莓汁处理的小鼠显示厚壁菌门、肥胖相关细菌(Oscillibacter、Alistipes)的相对丰度降低,有益细菌(Akkermansia、Barnesiella、Olsenella、Bifidobacterium、and Lactobacillus)的相对丰度增加[63]。发酵蓝莓果渣通过降低高脂饮食小鼠肠道组织的肿瘤坏死因子-α、髓过氧化物酶以及提高白细胞介素-10显著减轻肠道炎症,并通过NF-κB-MLCK信号通路来显著改善肠道形态和屏障功能[71]。
3.5 其他(潜在)功能
蓝莓中的花色苷可通过提高淋巴细胞增殖率和提高巨噬细胞的吞噬活性及分泌功能来增强免疫功能[72],经发酵后的蓝莓冻干粉中的功能成分如花青素、熊果酸、胞外多糖可提高抗氧化和免疫调节等功能,其中增强免疫主要表现在显著提高小鼠迟发型变态反应和促进抗体生产细胞的产生,同时抗氧化力的提高可间接提高免疫功能[73]。发酵蓝莓提取物对各种癌细胞系生长的影响,包括人宫颈癌细胞(HeLa)、人胰腺导管腺癌细胞(Panc-1)、人胃腺癌细胞(AGS)和人肝癌细胞(HepG2),其中显著减少对HeLa细胞增殖,并且这种抑制细胞增殖能力比原蓝莓提取物还要强,这是因为发酵蓝莓富含酚酸,在发酵过程中将多酚转化为具有较强抗氧化能力和抗增殖活性的代谢产物[11],并且一项从体外细胞实验和体内动物实验的研究证明,发酵蓝莓中的酚类成分能延迟肿瘤起始细胞的形成和减少转移细胞的扩散[74]。
此外,蓝莓已被多项研究证实具有认知改善的作用,但发酵蓝莓在此方面的研究尚稀缺。在一项针对老年人认知障碍的研究中,发现蓝莓花色苷能够有效改善相关症状,如知觉速度、心算效率及记忆力得分均比干预前显著提高[75],同时蓝莓提取物可以有效拮抗APP/PS1双转基因阿尔茲海默病小鼠的氧化损伤和抑制表观遗传的异常改变,从而发挥神经保护作用[76]。因此,鉴于氧化应激已被确认是认知障碍发生的早期事件,未来研究可关注发酵蓝莓在此方面的作用并评估是否具备优于原料的神经保护潜力。
4 结论与讨论
近年来,随着人们对天然大健康产品的关注度增加,越来越多的蓝莓深加工产品被开发。运用微生物发酵技术可以提高蓝莓的风味、口感、营养价值以及功能作用,其发酵产品在功能食品领域具有广泛应用。然而,微生物发酵蓝莓尚存在发酵前后物质成分变化不明确。如:微生物发酵蓝莓前后花青素含量变化差异可能是因为在预处理时灭菌操作中温度控制不当和pH值调节不适所致,也可能是发酵过程中温度过高,使花青素结构受损降解。因此,改善花青素含量的变化需要从原料预处理、优化工艺条件2方面改进,可采用低温灭菌代替高温高压灭菌,对发酵过程中花青素含量进行监测,精准控制发酵工艺。此外,微生物发酵蓝莓的作用机制研究还不够深入,在发酵过程中微生物会水解糖苷键,释放酚酸,但具体代谢路径不精准,以及发酵产物所表现出的功能作用,是源于与微生物合成的新物质还是对蓝莓原有功能成分的转化,再或者是两者协同的作用,都难以明确,因此,未来对于蓝莓的机制研究可通过鉴定发酵产物的特征因子,观察在发酵过程中微生物与蓝莓功能成分结构之间的关系,为微生物发酵蓝莓的工艺条件、机制研究起指导作用。
现阶段,蓝莓发酵产品主要集中于食品领域,如蓝莓发酵饮、果酒、发酵乳等,发酵蓝莓在化妆品、农业等领域的应用稀缺。未来可进一步扩大微生物发酵蓝莓的应用,从食品领域扩展到化妆品和农业等领域。因发酵蓝莓提取物表现出优异的抗氧化和抗衰老作用,故可用于化妆品的原料;将蓝莓副产物,如果渣、果皮进行发酵,制备成发酵饲料,可提高动物饲料的消化率和降低腹泻率,并有望发展为高价传统饲料的替代品。此外,蓝莓深加工产品较单一,未来蓝莓发酵可与药食同源植物进行配伍创新,通过改善口感、协同增效等作用提高产品的附加值,以满足消费者对天然、健康、高营养价值的需求,拓展其在保健和医疗领域的应用。
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