食品安全是一直备受关注和高度重视的民生问题。微生物污染是影响食品安全的主要因素[1-3]。应用最为广泛的化学防腐剂可以高效抑制食品中微生物繁殖,防止食品腐败变质,但其可能会在一定程度上破坏食品中的营养成分,同时也会使微生物的耐药性增强[4-7]。来源于动植物和微生物的抗菌物质具有绿色、安全等特点。植物提取物肉桂醛和微生物发酵产生的纳他霉素、乳酸链球菌素、ε-聚赖氨酸、溶菌酶可用作食品防腐剂[8-9]。此外,从动植物中提取了具有抑菌活性的物质,如壳聚糖、鱼精蛋白、精油、黄酮、茶多酚等[10],并对其进行了探究。开发安全性高、性能优良的抑菌物质逐渐成为研究热点。
肽-金属离子螯合物是肽与金属离子发生螯合,以共价键形式结合形成的环状化合物。多肽的氨基、羧基或亚氨基等基团作为金属离子的配体,使得肽与金属离子形成共价键[11-12]。利用蛋白酶水解天然蛋白是制备金属离子螯合肽的常用方法[13-16]。目前,已通过酶解绿豆蛋白[17]、桃仁蛋白[18]、核桃谷蛋白[19]、牛骨蛋白[20]等多种天然动植物蛋白质制备锌螯合肽、亚铁螯合肽、钙螯合肽等。肽-金属离子螯合物可以促进金属离子的吸收,显著提高金属离子的生物利用率,被认为是一种新型矿物元素补充剂,还因其良好的抗氧化性能,被用作抗氧化剂应用于食品工业[21-24]。近年来,研究者围绕肽-金属离子螯合物的制备工艺、螯合机理、结构表征等方面开展了大量研究并进行了综述[25-28]。研究发现,肽-金属离子螯合物具有抗菌活性,在食品防腐保鲜方面具有应用潜力。本文将从肽-金属离子螯合物的抑菌活性、结构与抑菌活性的关系、抑菌机制方面的研究现状进行综述,并概述其在食品保鲜防腐方面的应用,为肽-金属离子螯合物的开发与应用奠定理论基础。
1 肽-金属离子螯合物的抑菌活性
通过不同蛋白酶酶解不同动植物蛋白制备所得的肽-金属离子螯合物,抑菌性能各不相同。近年来,研究发现具有抑菌活性的天然蛋白源肽-金属离子螯合物主要包括植物蛋白源肽-金属离子螯合物和水产动物蛋白源肽-金属离子螯合物(表1)。植物蛋白源肽-金属离子螯合物如米蛋白肽-锌[29]、玉米醇溶蛋白肽钙螯合物[30]、桃仁多肽螯合亚铁[31-32]等对微生物具有抑制活性。水产动物蛋白源肽-金属离子螯合物如鲢鱼源多肽锌螯合物[33]、章鱼下脚料肽-锌螯合物[34]、带鱼蛋白亚铁螯合肽[35-36]、罗非鱼水解蛋白钙离子螯合物及亚铁离子螯合物[37-38]等具有抑菌作用。
表1 酶解制备蛋白源肽-金属离子螯合物种类及抑菌特性
Table 1 Types and antimicrobial properties of protein-derived peptide-metal ion chelates by enzymatic hydrolysis
蛋白来源蛋白酶种类肽-金属离子螯合物抑制菌株MIC参考文献植物蛋白源米渣复合胰蛋白酶米蛋白肽-锌螯合物金黄色葡萄球菌枯草芽孢杆菌大肠杆菌3.50 g/L3.00 g/L[29]玉米木瓜蛋白酶玉米醇溶蛋白肽钙螯合物大肠杆菌、金黄色葡萄球菌-[30]桃仁碱性蛋白酶桃仁多肽螯合亚铁大肠杆菌金黄色葡萄球菌5.0 mg/mL2.5 mg/mL[31]芝麻碱性蛋白酶芝麻肽亚铁螯合物金黄色葡萄球菌-[39]花生碱性蛋白酶花生肽亚铁金黄色葡萄球菌大肠杆菌0.2 mg/L0.4 mg/L[40-41]花椒籽碱性蛋白酶花椒籽多肽-铁螯合物金黄色葡萄球菌沙门氏菌62.5 mg/mL[42]动物蛋白源鲢鱼风味蛋白酶鲢鱼蛋白肽-锌螯合物金黄色葡萄球菌大肠杆菌0.312 5～2.5 mg/mL0.312 5～5 mg/mL[33]章鱼下脚料风味蛋白酶章鱼下脚料肽-锌螯合物金黄色葡萄球菌1.56 mg/mL[34]罗非鱼木瓜蛋白酶罗非鱼蛋白肽-亚铁螯合物大肠杆菌-[37]复合蛋白酶罗非鱼蛋白多肽-钙螯合物大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、枯草杆菌、荧光假单胞菌、啤酒酵母、白假丝酵母、黑曲霉-[38]真鲷鱼鳞胰蛋白酶真鲷鱼鳞皮胶原肽-锌螯合物沙门氏菌、枯草芽孢杆菌、大肠杆菌-[43]带鱼下脚料木瓜蛋白酶复合蛋白酶带鱼下脚料多肽-亚铁螯合物大肠杆菌、金黄色葡萄球菌大肠杆菌、葡萄球菌、沙门氏菌、枯草芽孢杆菌--[44][45]南海低值鱼复合蛋白酶鱼蛋白多肽-铁螯合物金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌-[46]鱼蛋白多肽-钙螯合物金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌-[47]牦牛骨木瓜蛋白酶牦牛骨蛋白肽-钙螯合物维氏气单胞菌-[48]
注:-代表文献无相关数据。
不同动植物蛋白源的多肽与金属离子螯合后的产物抑菌活性均强于多肽的抑菌活性。杨玉蓉[31]研究发现桃仁多肽对金黄色葡萄球菌和大肠杆菌均未形成抑菌圈,但与亚铁离子螯合后均出现了明显的抑菌圈。罗格格等[49]对鳜鱼多肽-锌螯合物的抑菌性能进行试验,结果显示酶解液无抑菌圈形成,螯合物则出现明显抑菌圈,其对腐生葡萄球菌的最小抑菌浓度(minimum inhibitory concentration, MIC)为0.78 mg/mL。花椒籽铁结合肽和罗非鱼鳞胶原肽螯合锌均能显著抑制大肠杆菌、枯草芽孢杆菌、金黄色葡萄球菌等,但花椒籽多肽和罗非鱼鳞胶原肽无抑菌活性[42,50]。
肽-金属离子螯合物对不同种类微生物的抑制活性不同。米蛋白肽锌对大肠杆菌、金黄色葡萄球菌、枯草芽孢杆菌均有良好的抑制效果,其对大肠杆菌的MIC和最小杀菌浓度(minimum bactericidal concentration, MBC)为3.00 g/L,而对金黄色葡萄球菌和枯草芽孢杆菌的MIC和MBC为3.50 g/L[29]。玉米醇溶蛋白肽钙螯合物、罗非鱼水解蛋白亚铁螯合物和花生肽亚铁对金黄色葡萄球菌的抑制活性高于对大肠杆菌的抑制作用[30,37,40-41],罗非鱼蛋白多肽-钙螯合物对多种细菌和真菌有抑制作用,但对细菌的抑制效果更好[38]。带鱼下脚料多肽-亚铁螯合物能抑制多种革兰氏阳性菌及革兰氏阴性菌,对革兰氏阳性菌的抑制作用更显著[45]。罗非鱼鳞胶原肽螯合锌除了能显著抑制枯草芽孢杆菌、金黄色葡萄球菌的生长,对白假丝酵母也有一定抑制作用,但抑制活性显著低于对两种细菌的抑制活性[50]。有研究发现肌肽螯合锌有抑制幽门螺杆菌的作用[51]。经过Ca2+或Zn2+配位的环脂肽(cyclic lipopeptide,CL)所形成的Ca/CL或Zn/CL复合物不仅可以抑制细菌的生长,同时也可以显著抑制霉菌的生长[52]。
目前报道的具有抑菌活性的肽-金属离子螯合物大多为蛋白酶解物与金属离子螯合物的混合物。通过分离纯化技术可得到较高活性的金属离子螯合肽。JIANG等[33]对章鱼下脚料酶解产物进行分离纯化并鉴定出多肽EDLAKALAKK、GKKTAEIEK、QAVEAQK、KELEEK、YEESQAELEGSLK,这5条多肽与锌螯合后的产物均能显著抑制大肠杆菌和金黄色葡萄球菌,MIC为0.312 5～5 mg/mL,显著低于乳链菌肽和苯甲酸钠的MIC。
综上,酶法制备不同动植物蛋白来源肽所得的肽-金属离子螯合物对多种革兰氏阴性菌、革兰氏阳性菌均展现出一定抑菌活性,此外,部分螯合物还具有抗真菌活性。
2 肽-金属离子螯合物的结构与抑菌活性之间的关系
肽-金属离子螯合物的抑菌活性与金属离子关系密切。金属离子的种类显著影响螯合物的抑菌活性。桃仁多肽与锌离子螯合后形成的螯合物对大肠杆菌的抑制活性最强,抑菌圈直径达20.63 mm,显著高于桃仁多肽与亚铁、钙和镁离子螯合后产物的抑菌圈直径[32]。罗非鱼水解蛋白-亚铁离子螯合物的抑菌活性强于罗非鱼水解蛋白-钙离子螯合物的抑菌活性[37]。金属离子含量高低也会影响螯合物的抑菌活性。研究发现章鱼下脚料肽-锌螯合物的锌含量越高,螯合物的抑菌活性越好[34]。蛋白水解物∶金属盐质量比为5∶1时得到的罗非鱼水解蛋白亚铁离子螯合物金属离子含量最高,抑菌活性最强[37]。
肽的结构也会影响肽-金属离子螯合物的抑菌活性。相同Zn2+浓度下,章鱼下脚料多肽-锌螯合物比ZnSO4的抑菌活性更强,说明多肽的结构可能影响螯合物的抑菌活性[34]。多肽的结构决定了其对金属离子的螯合能力及肽-金属离子螯合物的结构,进而影响螯合物的抑菌性能。低分子质量核桃多肽与亚铁离子的螯合物相较于高分子质量肽亚铁离子螯合物具有更高的抑菌活性[31];分子质量在1～3 kDa范围内,带鱼多肽螯合亚铁的抑菌活性达到了95.37%,显著高于分子质量大小在3～5 kDa及5～10 kDa的66.34%及37.43%[44]。含酸性氨基酸残基更多的鲢鱼多肽与Zn2+的结合能力更强,其形成的配合物的抑菌活性强于酸性氨基酸残基少的多肽锌配合物[33]。带鱼下脚料蛋白酶解物亚铁螯合组分的抗菌活性取决于螯合组分的亲水性,亲水性最强的螯合组分抑菌活性最高[53]。
综上,金属离子和肽本身的结构对螯合物的抑菌活性均有影响,多数肽本身未具备抑菌活性,经金属离子螯合后,螯合物具有抑菌活性,说明金属离子对螯合物的抑菌活性起了关键作用,此外,多肽的结构也是影响螯合物抑菌活性的重要因素。
3 肽-金属离子螯合物的抑菌机制
肽-金属离子螯合物对菌体的抑制机理主要包括破坏细胞质膜结构致使内容物外泄和菌体凋亡,以及透过细胞质膜靶向作用胞内核酸、蛋白质等生物大分子,影响细胞代谢等。
3.1 作用于细胞膜
肽-金属离子螯合物可通过改变菌体细胞膜的通透性,破坏菌体细胞膜完整性,达到抑菌效果。玉米醇溶蛋白肽钙螯合物通过破坏金黄色葡萄球菌细胞膜完整性,发挥抑制作用[30]。康媛媛[39]研究发现芝麻肽亚铁螯合物通过破坏金黄色葡萄球菌细胞壁,改变细胞膜的通透性,进而抑制细菌的生长。鳜鱼多肽-锌螯合物则是通过增加细胞膜通透性并破坏细胞膜的完整性抑制腐生葡萄球菌生长[49]。章鱼下脚料肽-锌螯合物、花生肽亚铁都可以通过破坏大肠杆菌、金黄色葡萄球菌的细胞膜结构,改变膜的通透性,引起胞内生物大分子泄露,发挥抑菌作用[34,40, 54-55]。经过Ca2+、Zn2+配位的环脂肽对真菌、金黄色葡萄球菌和大肠杆菌都表现出显著的抑制作用,环脂肽-金属离子复合物可直接包覆并作用于真菌和细菌的细胞膜,2～3 h内迅速破膜进而发挥抑菌作用[52]。
肽-金属离子螯合物可以通过与菌体细胞表面特异性结合,引起膜表面蛋白构象改变来实现抑菌。肖怀秋等[40]研究发现花生肽亚铁胃肠仿生消化产物对金黄色葡萄球菌的抑制机理可能是花生肽亚铁嵌入膜内疏水区并引起膜上蛋白质构象改变,与细胞膜相互作用形成瞬态孔隙。低值鱼蛋白多肽亚铁螯合物使其形成了跨膜的离子通道,破坏菌体外膜结构,进而发挥抑菌作用[46]。带鱼下脚料多肽亚铁螯合物通过作用于革兰氏阳性菌和阴性菌的外膜表面形成内外连通孔道,内容物溢出,细胞死亡[56]。
目前关于肽-金属离子螯合物是以何种模式与菌体细胞膜发生作用尚未明确,有待深入探究。通过分子动力学模拟、人工制备磷脂双分子层模型膜等技术手段进一步深入探究肽-金属离子螯合物与细胞膜的动态作用过程,有助于阐明肽-金属离子螯合物与细胞膜的具体作用机制[57-59],为更好利用其抑菌特性奠定基础。
3.2 作用于胞内靶标
除了通过与细菌细胞膜作用外,肽-金属离子螯合物也通过对细菌胞内物质产生影响发挥抑菌作用。鳜鱼多肽-锌螯合物可通过改变细菌胞内超氧化物歧化酶和过氧化氢酶活力,从而对腐生葡萄球菌达到抑制作用[49]。经过金属离子配位的环脂肽除了对菌体细胞膜产生作用外,使胞内产生了大量活性氧,发挥协同抑菌效果[52]。LIN等[54]研究发现章鱼下脚料肽-锌螯合物能诱导细胞内产生过量活性氧并造成抗氧化酶活性降低,进而促使大肠杆菌的死亡。李玉珍等[60-63]研究花生肽亚铁SIF4对大肠杆菌的抑菌作用发现,SIF4不仅作用于核酸、蛋白质等生物大分子,还能影响细胞代谢。SIF4能够与菌体基因组DNA发生静电吸附,从而影响DNA复制、转录和翻译等过程[61],还可能是以类似嵌插方式与基因组结合,抑制大肠杆菌DNA拓扑异构酶I的活性,从而影响DNA解链和拓扑异构结构改变发挥抑菌活性[62]。此外,SIF4还能抑制糖酵解途径中关键酶己糖激酶的活性,影响细胞内的能量代谢和呼吸代谢,发挥协同抑菌作用[63]。研究发现ClavA-Zn(II)配合物不仅可以加快细胞膜去极化的速度,还可以作用于DNA,使DNA裂解,超螺旋结构明显减少[64]。
随着对肽-金属离子螯合物的胞内抑菌作用研究的深入,发现其能通过与胞内靶点结合,扰乱细菌细胞正常代谢,发挥抑菌作用。目前研究发现的肽-金属离子螯合物的非细胞膜靶点主要包括:与核酸结合,影响细胞内核酸的表达、影响细胞内与细胞代谢和能量代谢相关的关键酶活性、产生过量活性氧,诱导细胞氧化损伤(图1)。
图1 肽-金属离子螯合物与胞内靶点的作用
Fig.1 Effects of peptide-metal ion chelates on intracellular targets
肽-金属离子螯合物对菌体的抑制作用不单是仅作用于细胞膜或是胞内靶点,多是两者之间协同作用,进而促进菌体细胞死亡。章鱼下脚料肽-锌螯合物不仅导致菌体细胞膜结构的损伤和内容物外泄,还致使过量活性氧产生,造成细胞的氧化应激,从而发挥杀菌作用[34]。花生肽亚铁SIF4不仅可以造成细胞质膜氧化损伤,还可以产生过量活性氧来诱导氧化应激反应,导致菌体细胞凋亡或程序性死亡来发挥协同抑菌作用[41,63]。
4 肽-金属离子螯合物在食品防腐保鲜中的应用
近年来,食品工业中化学防腐剂的滥用造成了一系列食品安全问题的出现,耐药性细菌不仅会威胁人类的健康,同时也会阻碍食品工业的持续发展,因此研制出更健康高效的防腐剂已成为共识[65-66]。由于肽-金属离子螯合物的优良抑菌性能,使其具有很大潜力作为新型食品保鲜剂应用于食品工业[67]。与金属离子配位后形成的Ca/CL和Zn/CL复合物对鲜食葡萄和新鲜番茄有良好的保鲜功效,在室温条件下,对照组在第5天出现了霉菌,但经过复合物处理后,第9天仍未出现霉菌;在新鲜番茄喷洒大肠杆菌并测定Zn/CL复合物对该病原菌的抑制效果,发现对照组于第3天检测出病原体,而复合物试验组未检测出[52]。LIN等[54]制备得到具有良好抑菌性能的章鱼废料肽螯合锌并将其用于南美白对虾储藏过程,对照组对虾的菌落总数在第4天超过106 CFU/g,同时对虾的品质发生大幅下降,虾体和尾部均出现黑变病,而经螯合物处理的试验组的菌落总数在第6天超过106 CFU/g,于第7天品质发生变化,说明章鱼废脚料肽螯合锌可抑制南美白对虾优势腐败菌的生长,进而起到保鲜作用。鲢鱼源多肽锌螯合物可以有效减缓草鱼感官品质的下降,抑制草鱼硫代巴比妥酸值、挥发性盐基氮值、pH值的升高和细菌的生长,与对照组相比,螯合物处理后的草鱼保鲜期延长4 d[68]。为评估笛鲷鱼鳞多肽-锌螯合物对猪肉质量的影响,监测了猪肉中的活细菌水平,结果显示:在无螯合物和浓度为MIC的螯合物处理后,菌株数量均有显著增加,但浓度为MBC螯合物组的菌株在7 d内无明显计数增加[69]。
5 结论与展望
本文对肽-金属离子螯合物的抑菌活性、结构与抑菌活性的关系及作用机制展开讨论(图2),天然蛋白源肽-金属离子螯合物因其优良的性能,可用作矿物元素补充剂、抗氧化剂。肽-金属离子螯合物良好的抑菌性能也使其在食品防腐保鲜中具有很大应用潜力。但目前关于肽-金属离子螯合物的抑菌特性研究仍存在以下问题:第一,目前通过酶解多种蛋白制备了具有抑菌活性的肽-金属离子螯合物,但主要为蛋白酶解物与金属离子的螯合物,其中真正发挥抑菌作用的螯合物尚不清楚;其次,肽-金属离子螯合物的抑菌活性与其结构密切相关,但其构效关系尚不明确;此外,肽-金属离子螯合物与菌体细胞膜的作用方式以及作用于细胞内靶标的抑菌机制还不明晰,在今后的研究中,需深入研究肽-金属离子螯合物的结构与其抑菌活性的关系,探究螯合物的抑菌作用机制及在食品防腐保鲜中的应用效果,为具有抑菌活性的肽-金属离子螯合物的研发提供理论依据,促进新型防腐剂的开发。
图2 肽-金属离子螯合物的来源、结构与抑菌活性的关系和作用机制
Fig.2 Source,structure-antimicrobial activity relationship and antimicrobial mechanism of peptide-metal ion chelates
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