无花果(Ficus carica)叶和果实具有较高的药用价值和食用价值,在很多地区的传统和民间医学中都有记载。无花果果实中含有丰富的活性物质,如酚类化合物和多糖。其中酚类物质对人类健康具有多种积极作用,如类黄酮化合物具有抗氧化、抗增殖、抗肿瘤、抗微生物、抗炎等生物活性,也常用于治疗癌症、心血管疾病、神经退行性疾病等[1];花青素具有防止肝损伤,降血压,改善视力,抗炎、抗菌,以及抑制人类癌细胞的增殖等作用[2-3]。植物多糖对人体健康也有诸多益处,如黄芪多糖具有免疫调节、抗衰老、抗肿瘤、降血糖、降血脂、抗纤维化、抗菌、辐射防护和抗病毒等多种药理作用[4]。
很多研究表明,不同品种无花果的活性物质含量和抗氧化能力具有显著差异。如ÇALI
KAN等[5]的发现,来自土耳其的5种不同颜色的无花果总多酚、总花青素、果糖、葡萄糖、蔗糖含量及抗氧化能力存在显著差异,黑色无花果表现出最高的总多酚、总花青素含量和抗氧化能力,棕色和紫色无花果糖类含量最高;WOJDY
O等[6]对西班牙的10种无花果的多酚和三萜化合物、抗氧化能力、糖类物质含量和抗糖尿病能力的研究表明,“Verdal”品种具有最高的抗氧化活性,“Tiberio”、“Campera”、“Calabacita”和“Cuello Dama Blanca”4个品种具有更低的糖类含量并具有较高的抗糖尿病活性;鲍宇婷[7]对3种颜色差异较大的无花果进行了次生代谢产物的测定,结果显示主要的差异代谢产物参与黄酮和黄酮醇的生物合成,日本紫果的黄酮物质含量最高。这些研究揭示了不同品种无花果的物质含量和各性能指标的差异与特色,为无花果的食用、药用、育种和种植等领域提供了理论参考。
虽然不同无花果的物质含量和抗氧化能力的差异得到了广泛的研究,但关于新疆地区不同品种无花果的差异研究相对较少。本研究通过对新疆种植(新疆乌鲁木齐水西沟镇温室大棚)的不同品种(金早、加州黑、波姬红、青皮、日紫、中紫、波尔多共7个品种)无花果进行研究,分析它们活性物质含量和抗氧化能力的差异,从而为新疆无花果的选种和栽培等应用领域提供参考。
1 材料与方法
1.1 材料与试剂
无花果样品采摘自新疆乌鲁木齐市水西沟镇温室大棚,选取3年生、不同果实颜色的成熟无花果作为实验材料(图1),采摘后低温保存,带回实验室。记录果实性状(表1)后取果肉,切成小块,于50 ℃烘干。将烘干至恒重的无花果研磨粉碎,过40目筛,保存备用。
图1 无花果外观
Fig.1 Appearance of figs
表1 试验材料
Table 1 Experimental materials
材料实验编号果皮颜色果肉颜色性状(果重/纵径/横径 g/mm/mm)金早 JZ黄色 浅黄色45.388/60.377/51.876加州黑JZH紫黑色浅粉色20.396/43.833/36.002波姬红BJH浅褐色浅红 38.400/51.856/39.253青皮 QP黄绿色淡紫色28.516/54.003/40.164日紫 RZ紫红色桃红色37.312/51.813/46.393中紫 ZZ紫红色黄色 32.827/54.487/45.320波尔多BRD紫红色浅红色19.839/56.984/31.800
无水乙醇,天津富宇精细化工有限公司;没食子酸,北京酷来搏科技有限公司;福林酚、L-抗坏血酸,新疆恒朝生物技术有限公司;Na2CO3,天津市北联精细化学品开发有限公司;植物可溶性糖含量检测试剂盒、总抗氧化能力(total antioxidant capacity,T-AOC)检测试剂盒、铁离子还原/抗氧化力(ferric reducing/antioxidant power,FRAP)试剂盒、植物类黄酮含量检测试剂盒,北京索莱宝科技有限公司;DPPH,山东科源生化有限公司。
1.2 仪器与设备
DHG-9246A 电热恒温鼓风干燥箱,上海精宏实验设备有限公司;XB320M 分析天平,普利赛斯;KQ3200DE 数控超声清洗器,昆山市超声仪器有限公司;5404 离心机,Eppendorf;HH系列数显恒温水浴锅,江苏科析仪器有限公司;Multiskan Sky 酶标仪、Vanquish 超高效液相色谱、Q Exactive 高分辨质谱仪,Thermo。
1.3 实验方法
1.3.1 无花果活性成分含量及抗氧化能力测定
1.3.1.1 多酚含量测定
多酚含量测定采用福林酚法,参考魏欢等[8]研究中的方法并适当修改,称取0.10 g无花果粉末,加入3 mL 60%(体积分数,下同)的乙醇水溶液进行溶解,40 ℃的条件下超声波50 min,得到无花果提取液。称取0.10 g没食子酸,用60%的乙醇水溶液溶解,定容至100 mL,获得没食子酸标准品母液,然后分别稀释得到0、0.1、0.2、0.3、0.4、0.5、0.6、0.7、0.8、0.9 mg/mL的标准品溶液。取0.05 mL标准品溶液于试管中,加入福林酚试剂0.5 mL,混匀后静置5 min,加入7.5%的Na2CO2溶液1.5 mL,加水至5 mL,40 ℃水浴暗置60 min。760 nm波长下测定样品吸光度。精确移取样品0.05 mL,按上述显色方法显色,测吸光度。无花果样品中多酚含量以没食子酸当量表示,单位为mg/g。
1.3.1.2 可溶性糖含量测定
采用北京索莱宝植物可溶性糖含量检测试剂盒进行测定,称取无花果粉末0.1 g,加入1 mL蒸馏水研磨至匀浆,沸水浴10 min,冷却至室温,8 000 r/min离心10 min,取上清液稀释300倍,摇匀后备用。测定步骤按照说明书进行,记录吸光值。无花果样品中可溶性糖含量以无水葡萄糖当量表示,单位为mg/g。
1.3.1.3 类黄酮含量测定
采用北京索莱宝植物类黄酮含量检测试剂盒进行测定,称取无花果粉末0.1 g,加入1 mL提取液,用超声提取法进行提取:超声波功率300 W,温度60 ℃,提取30 min。12 000 r/min、25 ℃,离心10 min,取上清液待测。实验步骤按照说明书进行操作,记录吸光值。无花果样品中类黄酮含量以芦丁当量表示,单位为mg/g。
1.3.1.4 FRAP
采用T-AOC试剂盒进行测定,精确称取0.01 g无花果样品,加入1 mL提取液后,进行冰浴研磨提取,10 000 r/min,4 ℃离心10 min,取上清液置于冰上待测。测定步骤按照说明书进行,记录吸光度。
1.3.1.5 DPPH自由基清除能力
参考崔鹏等[9]研究中使用的方法并作适当修改,称取10 mg DPPH粉末,用无水乙醇定容至250 mL,配得1 mmol/L的DPPH溶液,避光保存。称取0.1 g抗坏血酸,定容至100 mL,得到抗坏血酸标准液。精确称取无花果粉末0.1 g,加入1 mL无水乙醇,40 ℃超声波10 min,得到无花果提取液。将抗坏血酸标准液分别稀释至1～6 mg/mL。分别取100 μL的抗坏血酸与样品溶液,与100 μL DPPH溶液混合,避光放置30 min,于515 nm处测定吸光度。
1.3.2 多酚单体测定
通过超高效液相色谱-质谱联用(ultra performance liquid chromatography- mass spectrometry,UPLC-MS)对3种无花果中酚类单体进行测定。
1.3.2.1 液相色谱参数
色谱柱:Waters HSS T3 (50 mm×2.1 mm,1.8 μm);流动相:A相为超纯水溶液(含0.1%甲酸),B相为乙腈溶液(含0.1%甲酸);流速0.3 mL/min;柱温40 ℃;进样量2 μL;洗脱梯度:0 min V(A相)∶V(B相)=90∶10,2 min V(A相)∶V(B相)=90∶10,6 min V(A相)∶V(B相)=40∶60,9 min V(A相)∶V(B相)=40∶60,9.1 min V(A相)∶V(B相)=90∶10,12 min V(A相)∶V(B相)=90∶10。整个分析过程样品置于4 ℃自动进样器中。
1.3.2.2 质谱条件
采用美国Thermo公司的Q Exactive高分辨质谱检测系统进行采集。配备有电喷雾离子源(electrospray ionization,ESI),鞘气40 arb,辅助气10 arb,离子喷雾电压-2 800 V,温度350 ℃,离子传输管温度320 ℃。扫描模式为Full scan-ddMS2,扫描方式为负离子。一级质谱扫描范围(scan m/z range)为:100～900。
1.4 数据分析
使用R语言中的Corrplot包对总多酚、可溶性糖、类黄酮含量,FRAP和DPPH自由基清除能力进行相关性分析并绘图;使用ComplexHeatmap包进行3种无花果多酚单体含量热图的绘制;使用ggplot2包进行多酚单体含量柱形图的绘制。使用SPSS 5.0软件进行主成分分析,在P显著水平上进行邓肯多重比较检验。
2 结果与分析
2.1 无花果活性成分含量及抗氧化能力
7种无花果总多酚含量最高的是金早(15.96 mg/g),最低的为波姬红(8.21 mg/g);类黄酮含量最高的为金早(9.52 mg/g)、青皮(9.76 mg/g)和日紫(9.91 mg/g),最低的为波姬红(5.01 mg/g);FRAP最高的为金早(315.43 μmol/g),最低的为波姬红(105.73 μmol/g)和波尔多(120.39 μmol/g);DPPH自由基清除能力最高的为金早(82.43%)和青皮(81.84%),其余品种相对较低;可溶性糖含量差异性较低,仅波姬红的可溶性糖含量显著高于金早和日紫。从品种角度看,除了差异较小的可溶性糖含量,金早的各项指标均偏高,而波姬红和波尔多含量均偏低(表2)。
表2 七种无花果中活性成分及抗氧化能力
Table 2 Active components and antioxidant capacity of seven types of figs
品种总多酚含量/(mg/g)可溶性糖含量/(mg/g)类黄酮含量/(mg/g)FRAP清除能力/(μmol/g)DPPH自由基清除能力/%波姬红8.21±0.06a668.16±48.33a5.01±0.11a105.73±3.29a71.55±0.30a波尔多10.29±0.26b562.87±32.41ab5.94±0.13b120.39±3.07a61.94±1.33bc金早15.96±0.45d478.41± 3.69b9.52±0.12d315.43±5.65c82.43±0.52e加州黑12.46±0.09c571.41±12.11ab7.62±0.16c184.16±4.01b64.52±0.71bd青皮14.25±0.05e574.01±57.22ab9.76±0.15d197.91±6.22b81.84±0.84e日紫14.31±0.25e473.94±20.10b9.91±0.17d240.16±7.08d66.97±0.38d中紫13.43±0.26ce498.14±41.03ab8.43±0.16e256.78±9.06d60.35±0.58c
注:数值以“平均值±标准差”(n=3)表示,同列右肩不同的小写字母表示具有显著差异(P<0.05)。
2.2 相关性分析
对总多酚含量、类黄酮含量、可溶性糖含量与FRAP和DPPH自由基清除能力进行相关性分析,结果显示(图2),DPPH自由基清除能力和可溶性糖含量的相关系数(R)为-0.3～0.3,表明它们之间没有显著的相关性[10];DPPH自由基清除能力和总多酚含量、DPPH自由基清除能力和类黄酮含量的相关系数为0.42(0.3≤R<0.5),表明它们之间存在低度线性正相关性;FRAP和总多酚含量、FRAP和类黄酮含量的相关系数≥0.8,表明它们存在明显的线性正相关性;FRAP和可溶性糖含量的相关系数≤-0.8,表明两者存在显著的线性负相关性。
图2 相关性分析
Fig.2 Correlation analysis
2.3 主成分分析
对7个品种的无花果的活性成分与抗氧化能力进行了主成分分析,根据特征值大于1.0,累计贡献率大于80%的原则,提取得到2个主成分,其贡献率分别为68.384%和26.403%,累计贡献率达到了89.787%(表3),其中主成分1中载荷量较大的因子是总多酚、类黄酮含量和FRAP,在主成分2上载荷量较大的是可溶性糖含量和DPPH自由基清除能力。根据2个主成分的载荷矩阵计算得到主成分1与主成分2的得分,分别为Y1和Y2,再以每个主成分的贡献率为权重对主成分得分进行加和,求得主成分综合得分Y(表4)。排名前3的品种分别是金早、青皮和日紫。
表3 主成分载荷矩阵
Table 3 Principal component loading matrix
指标成分1成分2总多酚含量0.5260.039可溶性糖含量-0.3920.542类黄酮含量0.5070.081FRAP0.506-0.090DPPH自由基清除能力0.2370.830特征根1.8531.027贡献率/%68.38426.403
表4 不同品种无花果主成分得分及综合得分
Table 4 Main component scores and comprehensive scores of different varieties of figs
品种Y1Y2Y排名BJH-2.9700.865-1.8437BRD-1.950-0.684-1.5786JZ2.5430.7242.0081JZH-0.560-0.356-0.5005QP0.9561.4211.0932RZ1.373-0.6970.7653ZZ0.608-1.2730.0554
2.4 酚类单体比较
通过主成分分析对7个品种无花果进行了综合评分,选取前3名进行酚类单体的鉴定和定量分析(图3)。使用39种酚类单体物质作为标准品,共从3个品种无花果中鉴定出30种酚类单体。其中金早中含量超过1 mg/g的化合物有5种(反式肉桂酸、原儿茶酸、香草酸、水杨酸和芦丁),含量占总检出酚类化合物的70.83%;青皮中含量超过1 mg/g的化合物有4种(香草酸、原儿茶酸、4-羟基苯甲酸和芦丁),含量占总检出酚类化合物的68.45%;日紫中含量超过1 mg/g的化合物有6种(香草酸、反式肉桂酸、原儿茶酸、反式阿魏酸、4-羟基苯甲酸和芦丁),含量占总检出酚类化合物的72.4%。这些化合物中香草酸、原儿茶酸和芦丁在3个品种无花果中含量都相对较高,而反式肉桂酸、反式阿魏酸、4-羟基苯甲酸和水杨酸的含量在3个品种无花果中存在差异。此外,通过3种无花果各酚类单体平均含量差异热图(图3)可知,日紫的各检出酚类单体的含量普遍高于金早和青皮;金早和青皮中酚类单体含量高于或低于其他品种的数量相似,但检出单体含量的分布模式存在明显差异。
图3 多酚单体含量及差异热图
Fig.3 Polyphenol monomer content and differential heat map
注:JZ:金早;QP:青皮;RZ:日紫;Value:物质含量标准化数值。
3 讨论
多酚和多糖对人类饮食健康具有诸多益处,抗氧化能力的高低作为衡量自由基清除能力的指标对饮食健康也具有指导意义。因此无花果中活性物质和抗氧化能力得到了较为广泛的研究。BAYRAK等[11]发现,绿色、紫色和深紫色果实中,紫色无花果具有最高的类黄酮含量,深紫色无花果具有最高的总多酚含量。KAMILOGLU等[12]研究发现,紫色品种的酚类化合物含量高于黄色品种,且果皮的酚类化合物含量高于果肉。然而,本研究中抗氧化能力和多酚类物质与果实颜色并没有明显的相关性,这可能是由多种因素导致的。如多酚含量及抗氧化性高低与果实颜色深浅之间并非绝对的因果关系,除了果实颜色外,还可能与品种等其他因素相关。FALEH等[13]对几种绿色、红色和黑色无花果的多酚含量进行了研究,从整体上看,红色无花果的多酚含量最高,但同时也出现了部分绿色无花果品种的多酚含量明显高于红色和黑色无花果的情况。DE BRUNO等[14]研究发现无花果颜色与其总多酚含量和DPPH自由基清除率显示出非常高的正相关性。不过,本研究中,黄绿色无花果的DPPH自由基清除率高于紫色无花果,DPPH自由基清除率、多酚类物质含量和FRAP与果实颜色的具体相关性,有待进一步研究揭示。本研究中7种无花果的可溶性糖含量差异性并不显著,说明它们的多糖活性是相近的。不同无花果的多糖组成是否存在差异,则有待进一步研究。
此外,多酚类物质(包括类黄酮)具有很好的抗氧化性,在山药[15]、枸杞[16]、无花果[17]等植物中已有报道。本研究的结果与已有研究相符,无花果总多酚和类黄酮含量与FRAP存在显著正相关性;无花果总多酚和类黄酮含量与DPPH自由基清除率也存在低度正相关性。已有的研究表明,从沙棘[18]、黄精[19]、葡萄干[20]等材料中提取的植物多糖具有较好的抗氧化活性。但本研究中,可溶性糖含量与FRAP却呈现明显的负相关,此现象在其他研究中亦有发现,如白茶中可溶性糖含量和总抗氧化能力[21]、芒果粉中可溶性糖含量和DPPH自由基清除能力[22]、黑豆中可溶性糖含量和DPPH自由基清除能力、ABTS阳离子自由基清除能力[23]等,均展现出负相关性。FERNANDES等[24]在对多糖类物质抗氧化性的综述中指出,虽然很多研究揭示了多糖类化合物具有抗氧化活性,但其机制并没有研究清楚,在多糖的提取纯化过程中,可能混入的其他生物活性基团等会对多糖的抗氧化性衡量产生误导性结果。由此可见,多糖类物质的抗氧化性能及其作用机制有待深入研究。虽然本研究中无花果的糖类物质的含量,在一定范围内是与其抗氧化性呈负相关的,但已有的研究表明,无花果多糖还具有免疫调节[25]、降血糖[26]、抗炎[27]等作用。因此,无花果多糖作为活性物质摄入对人类健康也是有益的。
不同无花果品种的酚类化合物的构成存在明显差异,这也在很多研究中得到了证实。如KEBAL[28]等研究发现,Azendjar和Taamriouth品种无花果的芦丁含量分别为0.521、5.817 mg/100 g DW。WOJDYO等[6]研究发现,不同无花果中儿茶素((+)-catechin)的含量为20.6～95.7 mg/100 g dm,表儿茶素((-)-epicatechin)的含量为43.1～8.95 mg/100 g dm。CALANI等[29]研究发现,绿色无花果中芦丁和5-咖啡奎宁酸是主要的多酚类物质,而矢车菊素-3-芸香糖苷是紫色无花果中的主要多酚类物质。本研究中金早、青皮和日紫的多酚组成也呈现明显差异,从整体来看,日紫的各酚类单体含量高于金早和青皮,而金早和青皮优势单体数量类似但分布模式存在明显差异。揭示不同品种的多酚组成特点,有助于进一步了解不同无花果多酚含量和抗氧化的特征、营养成分组成的差异,为品种的选育、栽培和应用提供一定的参考。
4 结论
本研究对7个品种干燥无花果进行了活性成分和抗氧化能力的分析,不同品种间表现出明显差异。7个品种无花果总多酚含量为8.21～15.96 mg/g;类黄酮含量为5.01～9.91 mg/g;FRAP为105.73～315.43 μmol/g;DPPH自由基清除能力为60.35%～82.43%;可溶性糖含量为473.94～668.16 mg/g。FRAP和总多酚含量、FRAP和类黄酮含量存在明显的线性正相关性;FRAP清除能力和可溶性糖含量存在显著的线性负相关性。主成分分析综合评价得分最高的3个品种为金早、青皮和日紫。3种无花果多酚物质组成存在差异,含量相对较多(超过1 mg/g)的化合物中,金早有5种(反式肉桂酸、原儿茶酸、香草酸、水杨酸和芦丁);青皮有4种(香草酸、原儿茶酸、4-羟基苯甲酸和芦丁);日紫中有6种(香草酸、反式肉桂酸、原儿茶酸、反式阿魏酸、4-羟基苯甲酸和芦丁)。金早中含量最高的为反式肉桂酸[(2.45±0.05) mg/g],青皮和日紫中含量最高的为香草酸[含量分别为(4.85±0.11)、(5.91±0.15) mg/g]。日紫中的大部分多酚单体含量高于金早和青皮,表现出最佳的多酚物质含量。
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