食物中藻类毒素污染及暴露风险研究进展

陈露1,马良1,2*,谭红霞1,刘微1,周鸿媛1,张宇昊1,2,郭婷1

1(西南大学 食品科学学院,重庆,400715)2(西南大学,生物科学研究中心,重庆,400715)

摘 要分析藻类毒素在不同食物中可能的污染类型、暴露水平、污染风险等。通过大量文献调研从藻类毒素的毒性、危害、污染情况、限量标准以及暴露风险等方面对不同食物中主要存在的藻毒素进行系统阐述和分析。目前报道显示海产品中藻毒素以贝类毒素的暴露频率较高,尤以软骨藻酸的暴露水平最大(>1.0×105 μg/kg)。其他非海产食物中,微囊藻毒素的污染范围和污染程度最大,在淡水产品、农作物、藻类食品膳食补充剂等食品中都有相关报道;此外,藻类食品膳食补充剂中暴露频率相对较高的藻毒素是类毒素-a,最大暴露水平高于1×104 μg/kg。 该综述可以为不同食物中可能存在的藻类毒素及其暴露水平、污染风险等提供参考。

关键词食物;藻类毒素;污染;限量;暴露风险

近年来,藻类及藻类产生的藻毒素造成的水体安全问题日趋严重,更是成为研究重点之一[1]。目前,对海产品中藻类毒素的相关研究主要是海产贝类中的藻毒素,即“贝类毒素”,这类毒素实际是藻类产生经贝类摄食而留存于贝肉中的毒素。也有较多关于饮用水及河、湖、水库、农业池塘水等淡水水体中藻毒素的研究,报道较多的藻毒素是微囊藻毒素(mycrocystins,MC)[2-3]。藻类毒素通过水体或土壤对食物的间接污染很容易被忽视,已有报道呼吁相关检测部门关注MC污染水体对农作物造成的间接污染问题[4]。已经发现藻类毒素在不同食品中都有一定的暴露,如在玉米、水稻、大豆和小麦等农作物中有MC污染的相关报道,在藻类食品膳食补充剂中有检测到神经藻毒素β-N-甲氨基-L-丙氨酸(β-N-methylamino-L-alanine, BMAA)等的报道[5]

本文主要从藻毒素的类型、毒害作用、暴露情况、限量标准以及风险等方面,对海产品、淡水产品、农作物以及藻类食品膳食补充剂中的藻毒素进行系统综述,旨在分析不同食物中藻毒素的污染水平,并结合藻毒素限量、可耐受水平等暴露风险评价资料,分析不同食物源重点藻类毒素对人体的毒害风险和污染趋势。这些可以为食物藻类毒素以及共存条件下的风险评估和相关限量标准制修订提供参考。

1 藻类毒素概述

1.1 藻毒素的分类

产生藻类毒素的藻类主要是蓝藻、绿藻、硅藻、甲藻等,已报道的藻类毒素中毒性最强、污染最严重的多为蓝藻和绿藻产生的毒素,其中,又以蓝藻毒素的污染最为突出[5]。蓝藻比其他藻类耐受更高的环境温度,水温超过28℃时蓝藻仍易形成优势种群大量爆发而产生更多的蓝藻毒素[6]。因此,蓝藻毒素一直是藻类毒素中重点研究对象。目前,蓝藻毒素主要包括MC、节球藻毒素、柱孢藻毒素(cylindrospermopsin, CYN)、石房蛤毒素(saxitoxins, STX)、类毒素-a、BMAA、脂多糖内毒素等,报道最多的是MC[3,5]

1.2 藻毒素的毒性和危害

蓝藻毒素主要具有肝毒性、神经毒性、刺激性、细胞毒性等。目前,对于MC、CYN、类毒素、BMAA等藻毒素报道最多。这些毒素也是目前食品中污染范围广、暴露频率高、毒性较高的藻毒素。因此,本文主要对这几种藻毒素的毒性和危害进行了相关阐述。

微囊藻毒素MC是目前报道的暴露频率最高、污染范围最广、危害最为严重的肝毒性藻毒素。其毒性仅次于二噁英,具有“三致”(致畸、致癌、致突变) 作用,很难发生降解[6]。MC也是目前发现的最强肝脏肿瘤促进剂,其靶器官主要是肝脏[5]。人体短期暴露于MC会引起消化道疼痛、肝脏炎症等症状;长期暴露于MC时则会出现肿瘤、肝衰竭,最终导致死亡。MC变种很多,已报道了大约100种结构变体。其中,MC-LR的毒性最大[6]。国际癌症研究机构已将MC-LR(化学结构如图1)列为2B组[7]

图1 MC-LR的化学结构
Fig.1 Chemical structure of MC-LR

CYN能够抑制蛋白质和谷胱甘肽的合成,能在小鼠肝细胞等多种细胞类型中诱导由活性氧(ROS)介导的氧化应激,产生肝毒性;CYN还与人体肝脏、脾脏、心脏、肾脏等器官的严重损害有关,可导致人体细胞的诱变并引发人体的遗传毒性[8]

贝类毒素是贝类摄食有毒藻类而留存于贝肉中的一类藻毒素,在其相关毒性和危害研究中,主要报道的是PSP、腹泻性贝类毒素(diarrheic shellfish poisoning,DSP)和记忆缺失性贝类毒素(amnesic shellfish poisoning,ASP)。其中,PSP是世界范围内最为常见的藻毒素,其基本毒性分子结构是STX,已有多种PSP的相关报道[9]。据悉,轻微的PSP引发的人体中毒表现为口腔(嘴唇、舌头和牙龈)和面部麻木,偶尔也会出现头痛、头晕和恶心等症状。严重的PSP中毒可能引起虚弱、肌痛和呼吸困难。在极其严重的PSP中毒情况下,会导致呼吸停止和死亡[2]。大田软海绵酸(okadaic acid,OA)是DSP中的主要成分,能够抑制蛋白磷酸酶的活力,被认为是一类潜在的肿瘤促进因子。贝类中首次发现的软骨藻酸(domoic acid, DA)是ASP的一种,被证明对人体的中枢神经系统存在严重危害。此外,DA还会引起人体胃肠炎、肾功能不全、精神错乱和记忆力减退、昏迷甚至死亡等症状。相关动物实验表明,DA会引发动物体抽搐、虚弱、磨牙和嗜睡等中毒症状[10]

类毒素是一种具有神经毒性的藻毒素,能被人体快速吸收,并引发人体心律失常、肌肉麻痹、呼吸衰竭等症状,重则导致死亡[5]。此外,类毒素还能够导致鱼类胚胎孵化率降低,并且对胚胎还有致畸作用,从而影响胚胎发育[11]。BMAA也是一种具有神经毒性的藻毒素,该毒素还能抑制谷氨酸受体。MELLO等[12]报道该毒素还与肌萎缩侧索硬化症或帕金森痴呆综合症等神经退行性疾病的病因有关,若人体长期暴露于此毒素下,则存在患神经衰退性疾病的风险。

2 食物中的藻类毒素

2.1 海产品中藻毒素污染、限量及暴露风险

2.1.1 海产品中藻毒素污染

海水中的鱼类、双壳类和甲壳类动物等食用含藻毒素的食物(包括食物链中低等级水生生物)、溶解在水中的藻类毒素等,通过生物放大、生物富集、生物积累等作用使得海产生物类食品中藻毒素污染状况不容乐观。目前,PSP、DSP和ASP是海产品中主要污染的藻类毒素。

PSP最初在摩洛哥报道较多,近年来,PSP出现频率和污染范围在全球范围内持续增加,且在已报道的2 000例PSP中毒事件中,大约15%的人因中毒而死亡,有研究发现,PSP的爆发与全球气候变暖有关[9]。此外,藻毒素在鱼类、牡蛎、虾等海产品中的污染和引起相关大规模海洋生物死亡事件也有相关报道。2014年在不列颠哥伦比亚省哈代港附近,赤潮异弯藻产生的藻毒素造成了近280 000只大西洋鲑鱼的死亡[13]。JIANG等[14]报道中国南海的浮游植物和双壳类浮游动物牡蛎样品含有DSP,包括大田软海绵酸(okadaic acid,OA)、鳍藻毒素-1(dinophysistoxins-1,DTX1)、扇贝毒素-2(pectenotoxin-2,PTX2)等。其中OA的最高浓度为7.56 μg/kg,DTX1的浓度在4.20~6.37 μg/kg。此外,SONG等[15]在甲壳类动物日本沼虾的胃中检测到MC,最大浓度为1.24×104μg/kg。DA首次于加拿大东部爱德华王子岛发现,且浓度为1.9×105~5.2×105 μg/kg, 造成了至少3人死亡,19人住院[10]

2.1.2 海产品中藻毒素限量与暴露风险

很多国家对海产品中藻毒素设置了限量标准。欧盟设置食用贝肉中STX限量标准为800 μg/kg[9]。欧盟、日本、美国等国家制定OA、DTX1和PTX2的限量标准是160 μg/kg[16],澳大利亚对OA的限量标准为200 μg/kg[17]。加拿大首先制定DA限量标准为2×104 μg/kg, 随后欧盟、美国也制定了同样的标准[18]。据报道,人体DA的每日可耐受摄入量(tolerable daily intake,TDI)为75 μg/kg [bw(body weight, bw)· day],即对于体重为60 kg的成人而言,每天仅可摄入4.5×103 μg 的DA[19]。已经报道的加拿大贝类样品中DA的浓度(1.9×105~5.2×105 μg/kg)[10],超出其安全限量的10~26倍。我们假设体重60 kg的成人每天摄入50 g贝肉,摄入的DA即达到人体DA的TDI值2.1~5.8倍,极易造成人类死亡事件,因此应引起足够重视。

目前这些污染情况表明海产贝肉中存在较高水平的DA暴露风险,某些地区(如加拿大东部爱德华王子岛)已经造成了人类死亡事件。贝肉中OA的污染浓度在限量范围内,暂时不会对人体造成极大危害。但若长期食用含有OA的藻类食品,也会造成慢性中毒[19]

2.2 淡水产品中藻毒素污染、限量及暴露风险

2.2.1 淡水产品中藻毒素污染

淡水鱼中相关藻毒素污染的报道较多的是MC。同时,也有对泥鳅、青蛙等淡水产品中MC、类毒素等藻毒素的相关报道。

ZIMBA等[20]对海峡鲶鱼的研究发现MC的含量为123.1~250.0 μg/kg。MAGALHES等[21]发现罗非鱼中MC的含量为3.0~337.0 μg/kg。WILSON等[22]在伊利湖黄鲈中发现了MC的浓度为0.12~4.0 μg/kg。 XIE等[23]报道了巢湖大型浅水富营养化湖泊的淡水鱼体中MC的分布和生物蓄积情况,发现鲤鱼中藻类毒素含量为46.3 μg/kg,且在所有鱼类中,鲤鱼肠道和血液中MC-RR与MC-LR的平均含量总和最高,其次是肝脏、胆汁和肾脏,肌肉最少。对于主要以鱼类为食的渔民来说,可能存在更高的藻毒素暴露风险。另有报道中国巢湖地区的渔民每日可能摄入的MC-LR是2.2~3.9 μg[24]

LIU等[24]研究发现泥鳅体内存在MC-LR,且发现在5.933×10-4g/L下暴露7 d,会造成对幼年泥鳅的致命作用。PAPADIMITRIOU等[3]在青蛙和淡水虾中发现MC的浓度分别为325 μg/kg和329 μg/kg;[25]在3种不同品种的淡水鱼中发现了类毒素-a的积累,在鱼类肌肉中含量高达30 μg/kg,这也是关于常见鱼类中类毒素暴露和积累的首次报道。

2.2.2 淡水产品中藻毒素的限量与暴露风险

目前,世界卫生组织暂定的MC的TDI为0.04 μg/kg(bw)。也就是说,对于体重为60 kg的成人来说,每天的MC耐受水平为2.4 μg[26]。TESTAI等[6]经过研究发现类毒素的最小可耐受每日摄入量为0.5 μg/kg (bw)。

综合2.1.1和2.2.1可知,和海产品中藻毒素的暴露风险相比,淡水产品中藻毒素的暴露风险相对较低。但和世界卫生组织、各国所定的安全限量以及目前推荐的各种TDI值相比,生活在河流、湖泊等地且主要以水产为生的居民由于长期大量摄入淡水产品,仍可能存在相对较高的藻毒素暴露风险。此外,在已经报道的鲶鱼、罗非鱼、黄鲈、鲤鱼等淡水鱼中,都有一定的暴露水平。因此,人类经常食用的淡水鱼可能通过食物链累积藻毒素尤其是MC,这些藻毒素会造成对人体的间接污染和毒害风险。同时,以类毒素为主的其他淡水藻毒素目前的暴露水平虽不高,但其慢性毒性和毒害作用也不容小觑。

2.3 农作物中藻毒素污染、限量及暴露风险

2.3.1 农作物中藻毒素污染

由于农作物等陆生植物对蓝藻毒素的生物累积促成食物链中藻毒素的转移,造成了对人类和动物潜在的毒害作用。据CORBEL等[27]报道,作物在生长过程中,会从被污染的土壤中吸收和累积藻类毒素。使用干燥的有毒藻类作为肥料,或者使用藻毒素污染的地表水灌溉农作物都会导致毒素对作物的污染。一般情况下,溶解在灌溉水中的藻毒素可被根吸收,并从农业植物幼苗的根部转移至茎、叶等部位。

目前,水稻、小麦和玉米等粮食作物中藻毒素污染的报道较多。CHEN等[28]首次报道了中国太湖收获的水稻籽粒中发现的MC-LR,含量为0.04~3.19 μg/kg。SAQRANE等[29]使用从摩洛哥Lalla Takerkoust湖收集的含有最高浓度为4.2 μg/mL MC-LR当量的水灌溉农作物时,在小麦、玉米的根中发现浓度分别为166 60、187 10μg/kg干重的MC。PEUTHERT等[30]在小麦根部检测到平均浓度8.4 μg/kg的MC-LR,最高浓度为119.8 μg/kg。

在污染果蔬的藻毒素污染中,报道较多的是MC。ROMEROOLIVA等[31]在危地马拉的番茄和辣椒中发现含量分别为1.16 μg/kg和1.03 μg/kg干重的MC(包括MC-LR,MC-RR,MC-YR)。MOHAMED等[32]发现用沙特阿拉伯受污染的地下水进行灌溉时,萝卜中含有1 200 μg/kg鲜重的MC。CHEN等[33]首次研究了MC在果树中的暴露,并且发现3 μg/mL的MC对苹果树的生长就具有一定的毒害作用,并首次表明MC对果树的毒性表现为氧化应激。

叶类蔬菜中主要污染的藻毒素是MC和CYN。据报道,叶类蔬菜生长时会累积高达27%的MC[32]。其中,生菜中藻毒素的研究较多。目前研究发现MC在生菜中的污染量可高达2 480 μg/kg,污染主要集中在其叶片组织中[34]。在沙特阿拉伯西南部阿西尔地区的生菜、白菜、芝麻菜、欧芹和香菜等叶类蔬菜中的MC暴露研究[32]中,发现这些蔬菜的叶和根中都有累积MC,浓度为70~12 000 μg/kg鲜重。此外,[35]在生菜中发现最高含量为8.290 μg/kg的CYN污染。

2.3.2 农作物中藻毒素的限量与暴露风险

根据2.3.1中的污染状况,发现农作物中MC及其结构变体暴露水平较高。但目前有关作物中的MC还没有确切的限量标准。一项关于小鼠的体内和体外的毒性实验发现,MC的半数致死量(median lethal doses,LD50)在50~600 μg/kg (bw)的范围,并且发现MC剂量60 μg/kg (bw)时即可引起小鼠的体态变化[6]。TESTAI等[6]在世界卫生组织设定的MC 0.04 μg/kg (bw) TDI基础上,研究估算出其无明显损害作用水平为2.5 μg/kg (bw)。 对体重为60 kg的成年人而言,可摄入的MC的无明显损害水平为150 μg。相关文献表明,CYN的临时TDI为0.03 μg/kg (bw)[36]。据人体健康风险评估显示,每餐食用约100~400 g蔬菜,就会累积0.01~0.06 μg/kg (bw)的CYN,说明人体通过食用蔬菜而间接摄入的藻毒素量很可能超过可耐受水平[8]

2.4 藻类食品膳食补充剂中藻毒素污染、限量及暴露风险

2.4.1 藻类食品膳食补充剂中藻毒素污染

念珠藻、束丝藻和螺旋藻等许多藻类被认为是可食用的,很多品种因具有营养功能被用于生产藻类食品膳食补充剂,如以螺旋藻命名的节旋藻被用作蛋白质、维生素和矿物质的膳食食品补充剂[27]。但藻类食品膳食补充剂是人体直接暴露于藻毒素的来源之一,存在着对人体的直接毒害作用风险。已有藻类食品膳食补充剂引起的人体中毒事件的相关报道。RZYMSKI等[37]报告了两例同时使用螺旋藻和小球藻食品后发生的人类中毒事件。目前报道的藻类食品膳食补充剂中的产毒菌株有束丝藻(aphanizomenonflos-aquae,AFA)、Planktothrix等,这些菌株多为产生MC的致病微生物,该类藻属含有产毒基因mcyE,在适宜条件下就会产生MC[38]

目前,在藻类食品膳食补充剂中,主要存在的藻毒素是MC、类毒素-a和BMAA,其中报道最多的是MC。据悉,美国俄勒冈州最大的淡水湖中用于生产藻类食品膳食补充剂的样品中,80%以上都含有MC[39]。PARKER等[40]分析了蓝藻类食品膳食补充剂中的7种MC同源物和球形菌素-R,并在其中检测到MC同源物MC-LR,MC-LA和MC-LY。VICHI等[41]在意大利17个品牌的蓝-绿藻食品膳食补充剂中,检测到MC(MC-LR和MC-LA同源物),而且含量高达5.2×103 μg/kg MC-LR当量。VINOGRADOVA等[42]采用液质联用法从美国克拉马斯湖收获的丝囊藻膳食食品补充剂中检测到最高浓度为2 210 μg/kg的MC-LR。HEUSSNER等[43]从德国的AFA藻类产品中检测到MC阳性样品,并发现所有产品的提取物都具细胞毒性。ORTELLI等[44]从美国Klamath湖的AFA产品中检测到最高浓度为4×103 μg/kg的MC-LR 和MC-LA。此外,也有在中国、美国的螺旋藻中发现最高浓度分别为163 μg/kg和2 120 μg/kgMC的报道。FENGYIH等[45]在泰国的螺旋藻、蓝绿藻或小球藻为主要成分的藻类食品中发现最高含量为78 μg/kg 的MC-LR当量。RELLN等[46]评估了39个蓝藻食品补充剂样品,发现3个样品(占总样本7.7%)中含有浓度范围为2.5×104~3.3×104 μg/kg的类毒素-a。DRAISCI等[47]报道了罗马供应商收集的5个不同品牌的螺旋藻片和胶囊样品,有3个含有高达1×104 μg/kg的二氢高效类毒素-a,并且有两个样品含有环氧化类毒素-a。ROY-LACHAPELLE等[38]在18种不同的市售蓝藻类产品中发现6种由螺旋藻和束丝藻制成的藻类食品中含有类毒素-a或其转化物二氢高效类毒素-a和环氧化类毒素-a,含量在70~7 200 μg/kg,有2个样品分别含有400和550 μg/kg的BMAA。

2.4.2 藻类食品膳食补充剂中藻毒素的限量及暴露风险

根据2.4.1藻类食品膳食补充剂中藻毒素的污染情况,目前,藻毒素MC中的MC-LR报道较多。但目前有关藻类食品膳食补充剂中MC-LR还没有明确的限量标准。MYHRE等[48]的动物实验研究表明,MC-LR的LD50为43~50 μg/kg (bw)。美国俄勒冈州卫生部提出MC-LR的TDI指导值为0.04 μg/[kg (bw)·d][43],即对于体重为60 kg的成年人,每日可耐受的MC-LR为2.4 μg。从目前藻类食品中MC的暴露情况来看,美国、意大利、中国、泰国、德国都存在一定的人群暴露风险,且以美国和意大利的毒素暴露剂量最大,已经超出了限定的标准,若长期食用藻类食品膳食补充剂,则存在极大的肝损伤和肿瘤生成风险。目前,还没有明确的对类毒素限量。TESTAI等[6]报道类毒素-a的无毒性效应水平为98 μg/[kg (bw)·d]。根据类毒素的现有暴露水平,其在藻类食品膳食补充剂中的暴露剂量远远超出了对人体的无毒性效应的水平,存在对人体的较大暴露风险。

3 结论与展望

从目前的研究来看,MC在淡水产品(尤其淡水鱼)、农作物(尤其小麦、玉米等粮食作物以及叶类蔬菜)、藻类食品膳食补充剂等食品中都有相关报道,是目前报道暴露频率最高、污染范围最广、污染程度最为严重的一类藻毒素。其次以海产品中PSP、DSP和ASP的暴露频率较高,尤以PSP的出现频率和污染范围在全球范围内有较快增加趋势。此外,类毒素和BMAA也有相对较高的暴露频率。其中,类毒素-a在藻类食品膳食补充剂中的最大暴露水平大于1×104 μg/kg,是目前暴露剂量较大的藻毒素,希望相关部门加强对其污染的控制。通过对食品中存在的藻毒素的分析,笔者认为藻类毒素未来的研究趋势与重点主要有以下几个方面:

(1)通过细胞毒理学、血清学、流行病学等实验,对藻毒素急性、亚慢性、慢性等暴露条件下引起的毒害作用进行深入研究,以全面评估其对人体或动物体神经系统、遗传系统、免疫系统、氧化系统等的危害。

(2)藻毒素MC及其变体的研究仍是今后重点之一。对于农作物中藻毒素污染,可以通过开发快速、有效的方法对灌溉水以及土壤中藻毒素进行实时监测,并通过物理、化学和生物等方法对检测到的藻毒素进行脱毒处理,从源头上减少藻毒素对作物的污染。

(3)对MC、STX、OA和DA等多种毒素联合暴露进行风险评估及相关研究将大大有利于不同食品中藻毒素共存限量的制修订工作。

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Contamination and exposure risk of algal toxins in foods

CHEN Lu1, MA Liang1,2*, TAN Hongxia1, LIU Wei1, ZHOU Hongyuan1, ZHANG Yuhao1,2, GUO Ting1

1(College of Food Science, Southwest University, Chongqing 400715, China) 2(Biological Science Research Center, Southwest University, Chongqing 400715, China)

ABSTRACT This review analyzed algal toxins regarding their toxicity, hazards, potential contaminated types, exposure levels, limit standards, and pollution risks in different foods. It was mainly found that the exposure frequency of shellfish toxins in seafoods are high, especially domoic acid, as it has the highest exposure level (>1.0×105 μg/kg). On the other hand, other non-seafood products, such as freshwater products, crops, and algal dietary supplements etc. are contaminated by microcystins the most, resulting microcystins have the highest exposure level. In addition, a neurotoxin named anatoxin-a has relatively high exposure frequency in algal dietary supplements, and its maximum exposure level is above 1×104 μg/kg. This review provides references for algal toxins and their exposure levels and contamination risks in different foods.

Key words food; algal toxins; contamination; limits; exposure risk

DOI:10.13995/j.cnki.11-1802/ts.019181

第一作者:硕士研究生(马良教授为通讯作者,E-mail:zhyhml@163.com)。

基金项目:重庆市基础科学与前沿技术研究项目(cstc2018jcyjA 0939);重庆市技术创新与应用示范项目(cstc2018jscx-msybX0204);中央高校基本科研业务费专项资金资助项目(SWU118088)

收稿日期:2019-01-17,改回日期:2019-03-15